Agronomía Tropical. 43(3-4): 173-183.1993

BIOLOGÍA Y HÁBITOS DE VIDA DE Thrips tabaci Lindeman THYSANOPTERA: THRIPIDAE EN CEBOLLA Allium cepa L.

J. Salas^*; G. Morales^**; O. Mendoza^*; C. Alvarez^*; A. Parra^*

^* FONAIAP. Estación Experimental Lara. Apartado 592.
 Barquisimeto, Venezuela.

^** Instituto Universitario de Tecnología del estado Yaracuy.
San Felipe 3201. Venezuela.

RECIBIDO: mayo 08, 1992

RESUMEN

Se estudiaron la biología y los hábitos de vida del piojito negro de la cebolla Thrips tabaci Lindeman, bajo condiciones registradas de temperatura y humedad relativa promedio de 32.04^oC y 63% respectivamente, utilizando catáfilas de cebolla Allium cepa L., como sustrato de ovoposición y alimentación, a nivel de laboratorio del Fondo Nacional de Investigaciones Agropecuarias (FONAIAP), Estación Experimental Lara, Venezuela, durante el primer trimestre de 1991. La duración promedio en días de las diferentes fases de desarrollo fue: huevo 4.33; larva I 2.09; larva II 2.04; prepupa 1.17 y pupa 2.40. La longevidad de los adultos hembras en cautiverio y alimentados con trozos de catáfilas de cebolla fue 21.5 días. Los períodos de preovoposición y ovoposición duraron 2.7 y 19.5 días respectivamente. La fecundidad fue de 37 huevos por hembra, siendo la fertilidad de 62.28%. Se determinaron dos instares larvales mediante la observación directa de las exuvias dejadas en el proceso de muda o ecdisis. No se observaron adultos machos, lo cual sugiere una reproducción partenogenética, tipo teletokia. Se reseñan observaciones sobre los hábitos de vida.

INTRODUCCION

La cebolla Allium cepa L., después del tomate es la hortaliza de mayor consumo e importancia en el país, con una producción nacional de 69 964 toneladas (2). En el país la producción está concentrada en las regiones semiáridas de temperatura cálida, 25^oC en promedio, en los estados Lara y Falcón, quienes aportan el 95% de la producción nacional (2). En el estado Lara, específicamente en la depresión de Quíbor, se produce más del 50% de la producción nacional para consumo fresco, presentándose problemas agronómicos que afectan el rendimiento. Entre esos problemas, el piojito negro de la cebolla Thrips tabaci Lindeman es el causante del daño, considerado como la mayor limitante del cultivo en la zona. Su ataque es favorecido por las condiciones climáticas de la región, caracterizadas por un régimen bajo en lluvias y una alta temperatura.

El daño causado por el piojito negro se observa como un rasgado en la superficie de las hojas, al raspar el tejido y chupar la savia para alimentarse, produciéndose el manchado clorótico y el quemado característico de las hojas, que trae como consecuencia deformaciones foliares y reducción del tamaño de los bulbos, disminuyendo considerablemente los rendimientos. El conocimiento de la biología y hábitos de vida de este insecto plaga, contribuirá a un mejor entendimiento de las interelaciones con el ambiente ocupado y a diseñar estrategias efectivas para un manejo racional y económico dentro de un programa de Manejo Integrado de Plagas (MIP).

MATERIALES Y METODOS

Los trips son insectos muy pequeños, frágiles, difíciles de manipular, transportar y criar en cautiverio (5). El número de observaciones en algunos aspectos estudiados es reducido, debido a lo antes señalado, unido a la delicadeza del sustrato de cría.

Las observaciones sobre las diferentes fases de desarrollo, duración de las mismas así como sus hábitos de vida, fueron hechas en condiciones de temperatura y humedad relativa promedio de 32.04^oC y 63% respectivamente, a nivel de laboratorio en el Fondo Nacional de Investigaciones Agropecuarias (FONAIAP), Estación Experimental Lara, durante el primer trimestre de 1991.

El material biológico inicial para el estudio de la biología del insecto, se obtuvo a partir de muestras de trips colectados en siembras de cebolla, localizadas en el valle de Quíbor. Las larvas y adultos de trips eran removidos de las plantas con la ayuda de un pincel fino humedecido, colocándolos luego en un vial de vidrio tapado con un trozo de algodón y traídos al laboratorio. LEWIS (5), recomienda la utilización de medios adiabáticos (yeso) en la cría de trips, los cuales no permiten cambios bruscos de temperatura y humedad, factores que los afectan notablemente. Fue diseñada y fabricada una caja de yeso para sostener los viales y en esa forma reducir la temperatura ambiental y evitar las alteraciones repentinas, que entorpecen el desarrollo de los huevos y las fases inmaduras. La unidad de cría estaba formada por viales de vidrio de 5.9; 4.5 y 3.4 cm de altura y 1.7; 1.4 y 1.2 cm de diámetro respectivamente, catáfilas de hojas como sustrato de ovoposición y alimentación, y trozos de algodón para tapar los viales y evitar el escape de los trips. Los trozos de catáfilas eran renovados regularmente, cuando estaban pronto a secarse. Las catáfilas más externas eran desechadas para evitar la posible existencia de huevos y residuos de insecticidas. Cuando las hembras ovopusieron, se observaron 115 huevos hasta el día en que eclosionaron para así determinar el período de incubación.

Para el estudio de la fase larval se utilizaron 70 larvas, las cuales se colocaron individualmente en las unidades de cría y fueron observadas diariamente registrando la duración en días. La fase larval I fue completada por 50 ejemplares, mientras que la fase II fue completada por 34, muriendo 20 en la primera y 16 en la segunda. De esas larvas, 27 completaron la etapa de prepupa y 21 de pupa. Para la determinación del número de instares larvales, se tomaron 10 hembras colocándolas individualmente en viales con el sustrato de ovoposición. Diariamente y a partir de la emergencia de las larvas se hizo un seguimiento a 67 de ellas, las cuales se colocaron individualmente en las unidades de cría y así observar los cambios de cutícula o mudas ocurridas hasta la formación del adulto.

En cuanto a la preovoposición, ovoposición, fecundidad y fertilidad, se aislaron 10 adultos hembras, las cuales ovopusieron dentro de las catáfilas de cebolla, observándose el número de huevos colocados por cada hembra y los días de mayor ovoposición. Se seleccionaron 114 huevos, a los cuales se les hizo un seguimiento hasta observar su eclosión y así determinar la fertilidad. Se aislaron 20 adultos hembras en las unidades de cría, para observar la longevidad en cautiverio. La proporción sexual no fue estudiada, ya que no fue observada la presencia de machos en esta especie. Es de hacer notar que todas las observaciones fueron hechas con la ayuda de una lupa estereoscópica con un micrómetro incorporado para las mediciones.

DISCUSION

Descripción de las Fases de Desarrollo

Huevo:

Los huevos son de forma cilíndrica, ligeramente arriñonada, con una longitud y ancho promedio de 0.20 y 0.10 mm., respectivamente (n=50). Recién depositados son de color blanco cristalino, consistencia delicada y próximos a eclosionar se tornan amarillentos, observándose dos puntos de color marrón oscuro a rojizo que representan los ojos.

Larva:

Algunos autores llaman a esta fase ninfa. LEWIS (5) utiliza ambas nominaciones, señalando que existe la semejanza con los insectos paurometábolos típicos, donde los estados jóvenes son llamados "ninfas", mientras que en los holometábolos son llamados "larvas" y el no usarlos produciría confusión. Los autores consideran conveniente en este trabajo, llamarlas larvas.

La fase larval presenta dos instares larvales. En el primer (I) instar se observa la cabeza, 3 segmentos torácicos, 11 abdominales. Posee dos ojos compuestos, sin evidenciarse ocelos y con antenas muy poco segmentadas. Se exhiben tres pares de patas torácicas y no contienen rudimentos alares. Esta descripción coincide con la hecha por LEWIS (5). Recién emergida, la cutícula es de color transparente a blanco, tornándose después amarillenta oscura, midiendo en promedio 0.34 mm. de longitud. Antes de la muda inicia movimientos abdominales para emerger de la exuvia.

El segundo (II) instar larval inicialmente es blanquecino tornándose luego de color amarillento, mide en promedio 0.95 mm de longitud, es más móvil que el I instar; se alimenta con voracidad. observándose en el abdomen la coloración verde del alimento ingerido aún cuando otros autores señalan que colores variados pueden aparecer debido a la alimentación (6, 10). Cercano a la muda, la cutícula se torna oscura e inicia movimientos de dilatación y contracción para emerger de la exuvia por la parte dorsal, siendo la exuvia más oscura que la del primer instar. Varios autores (8, 10), comparan el I instar con el II, señalando que alcanzan las longitudes del adulto, difiriendo en color, estructura cuticular y en la forma de los segmentos de las antenas.

Prepupa:

Recién formada es de color blanquecino brillante, presentando los rudimentos alares poco desarrollados. Cuando está próximo a pupar se torna de color amarillento opaco y comienza a doblar las antenas hacia el dorso. Alcanza un tamaño promedio de 0.71 mm. LEWIS (5), describe esta fase como un estado intermedio entre la larva y la pupa real, no se alimenta, su respiración es retardada, no forma capullo y puede caminar suavemente.

Pupa:

La pupa recién formada es de color amarillo claro, brillante, luego el color se torna más intenso y finalmente próximo a mudar, adquiere tonos de color marrón claro y la cutícula se oscurece. Los ojos son más grandes que en la prepupa y de color rojizo a marrón oscuro. Es una pupa libre (exárate) con los apéndices expuestos exteriormente y separables del cuerpo, presenta una longitud promedio de 0.82 mm, son muy sensibles a la luz moviéndose a la oscuridad cuando la luz del microscopio incide sobre ella. Las antenas caen sobre el dorso del tórax y permanecen adosadas, son más larga que en la prepupa. Los rudimentos alares son de mayor longitud y el cuerpo asume una forma adulta (5).

Adulto:

El adulto recién formado presenta un color amarillento a marrón claro, cambiando luego a marrón oscuro y algunas veces a negro. Presenta una longitud promedio de 1.2 mm un ancho de 0.4 mm a nivel abdominal, alas bien desarrolladas tipo plumosa y una expansión alar promedio de 1.5 mm. Son muy activos, durante el estudio no se logró observar ningún adulto macho, solo hembras, lo cual coincide con lo señalado por varios autores (1, 5), quienes dicen que los machos son escasos en poblaciones de trips.

Duración de las Fases de Desarrollo:

En el Cuadro 1, se presenta la duración promedio en días de las diferentes fases de desarrollo de T. tabaci: huevo 4.33; larva I 2.09; larva II 2.04; prepupa 1.17 y pupa 2.40. Las hembras adultas permanecieron vivas durante 21.52 días (Cuadro 2). Los resultados obtenidos son muy similares a los obtenidos por LALL Y SINGH (4), para T. tabaci a una temperatura promedio de 30.8^oC, en cuanto a la duración de la incubación de los huevos, de la fase de prepupa y pupa y la longevidad, difiriendo ligeramente en la

fase larval. Estos resultados son más similares a los registrados por HARRIS et al. (3) en la duración de todas las fases de desarrollo mencionadas, en condiciones de temperatura constante de 30^oC.

Es conveniente señalar que en las fases de huevo y larva ocurrieron valores importantes de mortalidad, mayormente debida a su fragilidad para la manipulación, y a la rápida descomposición de las catáfilas.

Determinación del Número de Instares Larvales:

Para determinar el número de instares larvales de T. tabaci, se utilizó el método de observación directa de las exuvias dejadas por el insecto inmaduro durante el proceso de muda o ecdisis. Se observó una exuvia al cambiar de larva I a larva II, confirmando la existencia de dos instares. Luego se observó la formación de la prepupa y pupa respectivamente. Estos resultados coinciden con los de varios autores que observaron el mismo número de instares larvales para T. tabaci (3, 4, 5).

Preovoposición, ovoposición y fecundidad:

El período promedio de preovoposición fue de 2.7 días, mientras que el de colocación de huevos duró 19.5 días. Estos resultados coinciden para la preovoposición, no así para la ovoposición, con los de SAKIMURA (9), quien señala para T. tabaci una duración promedio de 3 y 50 días para la preovoposición y ovoposición respectivamente, a una temperatura promedio más baja 21^oC. El mayor número de huevos es colocado durante los primeros diez (10) días después de iniciada la ovoposición, lo cual coincide con lo informado por SAKIMURA (9), quien además explica que T. tabaci coloca un mayor número de huevos a mayores temperaturas. En cuanto a la fecundidad, el promedio de huevos puestos por hembra fue de 37 y por día fue de 1.9 (Cuadro 2). La duración de la ovoposición y la tasa de ovoposición dependen de la temperatura (5).

Fertilidad:

De un total de 114 huevos observados, 71 resultaron fértiles (eclosionados), representando un 62.28% de fertilidad.

Proporción sexual:

Durante el estudio no se observaron adultos machos, ya que esta especie parece presentar una reproducción partenogenética, tipo teletokia. Esta observación coincide con la de varios autores (1, 5, 7), quienes señalan que los trips, especialmente en condiciones tropicales, presentan mayormente hembras vírgenes que producen solamente hembras y los machos no se conocen.

Hábitos de vida:

Los huevos son colocados dentro del tejido vegetal debajo de la epidermis (endofíticos), individualmente o en hileras cortas de 3 a 5. LEWIS (5) señala que son colocados indiscriminadamente sobre las hojas, cotiledones, pétalos y sépalos aislados o en grupos. Según otros autores (1), son depositados en grupos de 50 a 100 indiscriminadamente sobre las hojas, cotiledones, pétalos y sépalos y otras estructuras de las plantas y cubiertos con secreciones protectoras. A nivel de laboratorio se observó que todas las posturas fueron hechas en el haz o parte anterior de la catáfila. La eclosión de los huevos ocurre normalmente en horas diurnas con preferencia en la mañana, observándose en menor grado en la tarde y entrada la noche.

A nivel de campo, las larvas se localizan en la parte basal de las hojas y en la canaleta o cara interna de la misma. Son fáciles de observar temprano en la mañana y en la tarde, cuando la intensidad de los rayos solares es menos fuerte, y no muy alejadas de la base de la planta, donde se encuentran las colonias.

La larva recién emergida permanece poco tiempo cerca del punto donde salió, desplazándose con movimientos lentos y comienza a raspar el tejido para alimentarse, sin alejarse de la colonia. Sobre los trozos de catáfilas se observan sus excrementos como pequeños puntos amarillentos a verdosos de aspecto líquido a cremoso. Cuando las larvas se acercan a la muda pierden movimiento, quedándose sobre el tejido, pero mayormente se van hacia las paredes del vial e inician movimientos de contracción y dilatación para salir de la exuvia por la parte dorsal. Pueden permanecer en movimiento de 15 minutos a una hora.

Al iniciar su II instar, la larva es más móvil y presenta hábitos alimenticios más voraces, observaciones que coinciden con las de LEWIS (5), quien dice que ambos instares larvales comen todo lo necesario para desarrollarse en adulto. Al igual que el I instar, permanece junto a la colonia, realiza los mismos movimientos antes de transformarse en prepupa, permanece sobre la catáfila o se mueve hacia las paredes del vial.

La fase de prepupa se caracteriza por no alimentarse, es poco móvil, presentando movimientos lentos cuando la luz del microscopio permanece algún tiempo sobre ella, o cuando se toca con el pincel o aguja de disección. Esta observación coincide con la de LOAN Y HOLDAWAY (6).

Las prepupas se alojaron en el ángulo formado por la pared y la base del vial. Este fenómeno conocido como tigmotaxis, es observado por otros autores (1, 5), quienes señalan que los trips presentan una marcada tendencia a ocultarse en superficies que tienen contacto entre si, como la base de los bulbos de cebolla.

Cuando se colocó una pequeña cantidad de tierra en el fondo del vial y luego las prepupas, no se observó que las mismas se enterraran para pupar. LEWIS (5) señala que los trips pueden pupar dentro del suelo o en las plantas, en especial aquellas especies que son típicas habitantes de hojas.

La fase de pupa se aloja mayormente en las paredes de los viales y en menor grado sobre los trozos de catáfilas, y siempre muy juntas. La formación de los adultos ocurre normalmente en horas de la mañana. Son de actividad diurna, aún cuando se observó movimiento y alimentación durante la noche, indicando la gran actividad de estos insectos. También se observó mudas y eclosión de huevos en la madrugada.

En cuanto a la ovoposición, la hembra se mueve por todo el trozo de catáfila, selecciona el sitio y durante 15 a 30 minutos realiza movimientos abdominales lanzando de 2 a 4 zarpazos en el mismo sitio, hasta lograr penetrar el tejido con su ovoposición e incrustar los huevos, dejando solo un pequeño borde externo; coincidiendo esta observación con la de LEWIS (5). Al depositarle trozos de catáfilas duros y resecos, la hembra también coloca los huevos, pero con mayor dificultad para ponerlos profundamente, observando que los huevos quedan más expuestos y fáciles de estudiar. Después de ubicar los huevos, camina a otro lugar, descansa para reiniciar la ovoposición , generalmente ocurre durante el día, pero se llegó a observar también en la noche.

Tanto las larvas como los adultos mostraron un fototropismo negativo, ya que se alejaban o eludían la luz del microscopio al incidir sobre ellos, buscando la oscuridad. A nivel de campo, al separar la base de las hojas, la colonia se movía a la parte más profunda de la planta, huyendo de la luz.

El raspado del tejido vegetal, se debe a la alimentación de las larvas y el adulto, así como el daño causado por la hembra con su ovopositor al perforar varios puntos hasta conseguir el más blando para colocar los huevos. En este acto causa una herida que se torna amarillenta y que al combinarse varias heridas llegan a secar las hojas.

AGRADECIMIENTO

Los autores agradecen al Dr. Tokuwo Kono, del California Department of Food and Agriculture, California, USA, por la identificación de Thrips tabaci.

SUMMARY

BIBLIOGRAFIA

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FONDO NACIONAL DE INVESTIGACIONES AGROPECUARIAS (FONAIAP). Paquete Tecnológico para la Producción de Hortalizas en la Región Centro Occidental. Venezuela. 1989. 159 p.p. (Serie Paquetes Tecnológicos N^o 8).

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