Veterinaria Tropical 16: 55-68. 1991

PARÁSITOS GASTROINTESTINALES Y PULMONARES EN BOVINOS 
DEL ESTADO BOLÍVAR

Libia G. de Moreno* y Edis A. Gómez**

*FONAIAP
Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias
Instituto de Investigaciones Veterinarias
 Aptdo. 70. Las Delicias. Maracay 2102. Venezuela

**Instituto Universitario de Tecnología del Yaracuy
Sen Felipe 3201. Venezuela

Recibido. abril 29. 1991


  RESUMEN 

Por primera vez se presentan datos cuantitativos sobre las helmintosis gastrointestinales y pulmonares de bovinos del estado Bolívar, mediante el análisis de 149 muestras fecales provenientes de cuatro rebaños, ubicados en el municipio Tumeremo, distrito Sifontes. Se suministra información acerca de la prevalencia general de parásitos, así como la intensidad y conformación de la carga parasitaria por nematodos estrongiloideos. Fueron utilizadas las técnicas cuantitativas Mc Master, sedimentación Baermann y coprocultivos. Los resultados indican que los estrongiloideos y las coccidias son los grupos parasitarios más prevalentees. Se determinó también la presencia de Syngamus laryngeus, Moniezia benedeni, Strongyloides papillosus y CapilIaria spp. La intensidad de las estrongilosis fue mayor en becerros y mautes que en novillos y vacas. Las cargas parasitarias por estrongiloideos estuvieron conformadas, en orden de importancia, por los géneros Mecistocirrus, Haemonchus, Cooperia, Oesophagostomum y Trichostrongylus. Se observó, a diferencia de otras regiones del país, la presencia significativa de los géneros hematófagos Mecistocirrus y Haemonchus.   Todas las muestras resultaron negativas a larvas de helmintos pulmonares. 

INTRODUCCIÓN

 La importancia de los parásitos gastrointestinales y pulmonares, como agentes causales y predisponentes de enfermedad en los bovinos, han estimulado el desarrollo de numerosos trabajos sobre diversos tópicos concernientes a los mismos y especialmente, sobre aspectos epidemiológicos (5, 6, 15, 23, 27, 34, 35). 

Mediante esos estudios se ha determinado que el medio ambiente y sus características climatológicas, al igual que las prácticas de manejo de los rebaños, influencian grandemente la evolución e intensidad de ambos parasitismos, por lo cual es preciso realizar observaciones en cada zona ganadera en particular. 

En Venezuela existen datos sobre prevalencia, distribución geográfica, distribución etaria, ecología, intensidad y evolución de las helmintosis gastrointestinales de bovinos de varias regiones (1, 3, 9, 13, 17,18, 19, 20, 22, 24, 25,26,30) con escasa información sobre las helmintosis pulmonares (4, 12, 33). 

Del estado Bolívar sólo se tienen antiguas citaciones de especies parasitarias. Así, Vogelsang (31) reseña la presencia de Oesophagostomum radíatum y Haemonchus contortus en bovinos de la Guayana. 

Posteriormente, Vogelsang y Mayaudón (32) refieren que en bovinos jóvenes de la misma región, la parasitosis más frecuente es la bunostomiasis, ocasionada por Bunostomum phlebotomum, seguida en orden de importancia por la dictyocaulosis. 

En ambos casos no existe información cuantitativa de las helmintosis observadas, lo cual, unido al tiempo transcurrido desde entonces, determinó la planificación del presente estudio, a fin de aportar datos sobre prevalencia de parásitos gastrointestinales y pulmonares, así como distribución etaria, conformación e intensidad de las helmintosis gastrointestinales de bovinos mantenidos en fincas del estado Bolívar. 

MATERIALES Y MÉTODOS

Fincas

El estudio fue realizado en noviembre de 1990, en el municipio Tumeremo, distrito Sifontes del estado Bolívar, en cuatro fincas, las cuales se identificaron numéricamente del 1 al 4. 

En la finca 1, adicional a su ubicación, no fue posible obtener otro tipo de dato. 

La superficie total de las fincas 2, 3 y 4 está comprendida entre 100-1300 ha. Los potreros son generalmente grandes y poseen pastos naturales y/o artificiales. 

El área en estudio está constituida por sabanas (herbasales) y bosques tropófilos húmedos. Presenta dos máximas de precipitación al año, durante junio y diciembre. 

La temperatura media es de 26°C, humedad relativa de 76% y precipitación 1300 mm. 

Los suelos son franco arenosos y franco arcillosos, de drenaje lento (sub-suelo arcilloso) y pH ácido o ligeramente ácido. 

Los pastos existentes en la zona son: Brachiaria decumbens, Cynodon plectostaehyus

Bovinos 

Se muestreó un total de 149 animales, incluyendo en cada finca a becerros, mautes, novillos y vacas. 

Los bovinos son mestizos de doble propósito, correspondiendo a un mosaico de ganado criollo con varias razas, entre las que destacan el Brahman y el Pardo Suizo. 

En líneas generales, los animales van a potrero colectivo, siendo reunidos en los corrales de trabajo durante el ordeño.

En las fincas 2, 3 y 4 se informó sobre la aplicación de tratamientos antihelmínticos en julio o agosto, mediante la utilización de diversos principios activos como levamisol, fembendazol y netobimin. 

Técnicas Parasitológicas 

Las muestras se tomaron directamente del recto de los bovinos y fueron transportadas al laboratorio en bolsas plásticas, conservadas en cavas con hielo. 

El procesamiento fue realizado mediante la técnica cuantitativa Mc Master (16), sedimentación Baermann (8) y coprocultivos (28). 

Análisis Estadístico 

En cuanto al análisis estadístico, se efectuó mediante sistema computarizado de análisis de datos RS/1 , versión 12.1 el cual utiliza la fórmula siguiente:     

Fórmula

n
S
S2 = i=1 (x-xi)2
wpe1.jpg (797 bytes)
n-1

RESULTADOS Y DISCUSIÓN 

En el Cuadro 1 se observa el número de muestras estudiadas en cada grupo bovino por cada finca. Por razones de conformación de los rebaños, las muestras más numerosas fueron las de becerros y vacas.

Los análisis coproscópicos revelaron la presencia de los siguientes parásitos: estrongiloideos, Eimeria spp, Syngamus laryngeus , Moniezia benedeni, Strongyloides papillosus y Capillaria spp. Con exepción del S. laryngeus, las especies encontradas son componentes habituales de la fauna parasitaria de los rebaños bovinos en varias regiones de Venezuela (9 25).

CUADRO 1. Número de muestras fecales de bovinos por grupo animal y finca. Estado Bolívar (noviembre, 1990)

Grupo

FINCA

Total

1

2

3

4

Becerros 

19 

12

11

11

53

Mautes

5

6

4

11

26

Novillos

3

5

3

6

17

Vacas 

17

2

14

10

53

TOTAL

44

35

32

38

149

El Cuadro 2 muestra los valores porcentuales de de prevalencia de estrongiloideos y  Eimeria spp, los cuales, a diferencia de los demás parásitos estuvieron  presentes en todas las fincas y en la mayoría de los grupos bovinos.

Los estrongiloideos fueron los parásitos más prevalentes y sólo estuvieron ausentes en los novillos de la finca 1; los oocistos de Eimeria spp no se observaron en 7 muestreos, correspondientes a los diferentes grupos animales de las cuatro fincas.

CUADRO 2. Prevalencia (%) de estrongiloideos y Eimeria spp en bovinos del estado Bolívar (noviembre, 1990)

Grupo

Parásito

FINCA

Total

1

2

3

4

Becerros

Estrongiloideos

84,2

91, 7

100,0

90,9

90,6

Eimeria

47,3

33,3

0,0

36,4

57,7

Mautes

 Estrongiloideos

80,0

16,7

75,0 

90,9

73, 1

Eimeria

60,0

16, 7

0,0 

18,9

23, 1

Novillos

Estrongiloideos

0,0

60,0 

100,0 

33,3 

35,3 

Eimeria

33,3

0,0

0,0

16,7

5,9

Vacas

Estrongiloideos

35,3

75,0

71 ,4

80,0 

62,3

Eimeria

0,0

0,0

7, 

 0,0

1,9

Estos resultados concuerdan con lo señalado por González (9), quien al estudiar los parásitos gastrointestinales de becerros en la Estación Experimental de Los Llanos, Calabozo, estado Guárico, señala mayor prevalencia de parásitos del grupo estrongiloideo y altos valores de Eímería bovís y E. zürnii.

 Cortés (3), cuando se refiere a los parásitos encontrados en becerros, desde su nacimiento hasta el destete, en el estado Monagas, expresa igualmente que los nematodos estrongiloideos presentaron mayor prevalencia en animales mayores de 20 días. En cuanto a coccidias, el mismo autor reportó menores valores de prevalencia en becerros menores de 100 días de nacidos. 

En el Sur de Lago de Maracaibo, Huerta et al. (13), al estudiar las parasitosis gastrointestinales de bovinos Criollo Limonero y sus mestizos con Pardo Suizo, determinaron que los grupos parasitarios nematodos y coccidias, fueron los más prevalentes en animales con edades comprendidas entre menos de 6 meses y más de 18 meses.

Así mismo, Surumay et al. (30) reseñaron mayor prevalencia de estrongiloideos, coccidias y también Trichurís spp en becerros Criollo Limonero, mantenidos en el distrito Mara del estado Zulia.

Moreno y España (19) informaron sobre mayores valores de prevalencia de estrongiloideos en bovinos de diferentes edades, pertenecientes a parcelas del Asentamiento Las Majaguas, estado Portuguesa. Estos autores encontraron que los valores porcentuales de Eimeria spp fueron superados en esa zona por Fasciola hepatica y paranfistómidos.

En el distrito Carache del estado Trujillo, Román (26), luego de estudiar dos grupos de becerros de 1 a 9 meses de edad, concluyó que entre los parásitos más frecuentes estuvieron los estrongiloldeos y las coccidias.

También en el Cuadro 2 se observa que la prevalencia de estrongiioideos fue mayor en becerros y menor en novillos, mientras que la Eimeria spp fue más prevalente en becerros y menor en vacas.

En relación con la prevalencia de los otros parásitos determinados en este trabajo, la misma fue bastante baja; los huevos de S. laryngeus fueron observados en dos becerros de la finca 3, lo cual representó 3,8% de prevalencia, mientras que el S. papillosus estuvo presente en dos becerros (3, 8) de las fincas 1 y 4. La M. benedeni fue observada en una vaca (1,9%) y Capillaria spp : en un becerro (1 ,9%).

Destacamos que el S. laryngeus. parásito de la laringe y tráquea de los bovinos, ha sido reseñado pocas veces en el pais (7).  No obstante, en muestras enviadas para diagnóstico al Instituto de investigaciones Veterinarias, han sido observados huevos de este parásito en bovinos de los estados Apure, Carabobo y Guarico.

Los valores promedios de huevos de parásitos por gramo de heces (hpg) estrongiloideos están contenidos en el Cuadro 3 En líneas generales, se observa similitud con los datos de prevalencia, ya que los valores fueron mayores en becerros y mautes seguidos por vacas y novillos.

El análisis estadístico de los valores promedios de hpg indicó que no hubo diferencias entre fincas, pero sí determinó diferencias significativas (P < 0,05) entre los grupos bovinos. En relación con esto, las cifras promedio evidencian la presencia de helmintosis severa en los becerros, moderada en los mautes y leves en novillos y vacas. Sin embargo, los valores obtenidos para cada grupo bovino de las diferentes fincas indican que la intensidad de las estrongilosis en los becerros varió de moderada a severa y en los mautes de leve a severa. Novillos y vacas sólo presentaron valores indicativos de helmintosis leves. 

Las diferencias entre los valores de hpg en los grupos bovinos son atribuidas, en principio, al desarrollo de inmunidad, la cual es directamente proporcional a la edad de los animales. Varios autores han contribuido con sus reseñas a este respecto (2, 10, 11, 13, 22, 26, 34).

CUADRO 3. Promedios de huevos de parásitos estrongiloideos por gramo de heces en bovinos del estado Bolívar (noviembre, 1990)

 Grupo

FINCA

hpg Promedio

1

2

3

4

Becerros 

389,5

654,2 

1800

 813,6

 830,2

Mautes

650,0

 8,3

250

922,7

555,8

 Novillos

 0,0

40,0

116,7

50,0

44,1

Vacas

26,5

37,5

 92,9

215,0

123,6 

(P < 0,05) 

Otra causa es el sistema de manejo aplicado a cada rebaño o a cada grupo de bovino en particular (14, 29). Así, dependiendo del propósito de la explotación, algunos grupos animales reciben mejor atención (13, 30). En este caso, los menores valores de prevalencia y hpg en los novillos, pudieran ser explicados por la aplicación de tratamientos antihelmínticos a fin de obtener una mayor ganancia de peso. 

La conformación de la carga parasitaria por estrongiloideos, de acuerdo con el resultado de los coprocultivos, fue registrada en las fincas 3 y 4, ya que los cultivos de las muestras procedentes de las fincas restantes, correspondientes a mautes y novillos con bajos valores de hpg, resultaron negativos.

En la Figura 1 está representada la conformación de la carga parasitaria en los bovinos de la finca 3. Allí se determinaron, en orden de importancia, los géneros Mecistocirrus, Haemonchus, Cooperia y Oesophagostomum, los cuales estuvieron presentes simultáneamente en becerros, con variaciones en los demás grupos. 

Destacan en la Figura 1 los bajos niveles de Cooperia y los altos de Mecistocirrus, situación que contrasta con la observada en rebaños bovinos de otras regiones del país (18, 21 ).Igualmente, se observa que el Mecistocirrus constituyó un componente importante de la carga parasitaria en todos los grupos bovinos, a diferencia de lo observado por Rivera (25), quien al muestrear bovinos jóvenes y adultos, detectó éste parásito solo en animales mayores de 22 meses. 

FIGURA 1. Conformación de la carga parasitaria mediante coprocultivos, en bovinos de Finca 3. Estado Bolívar (noviembre, 1990).

FIGURA 1. Conformación de la carga parasitaria mediante coprocultivos, en bovinos de Finca 3. Estado Bolívar (noviembre, 1990).
Coop = Cooperia               Mec = Mecistocirrus
Haem = Haemonchus        Oes = Oesophagostomum  

Es notoria también la presencia conjunta de valores significativos de Mecistocirrus y Haemonchus en las vacas, lo cual indica la importancia de éstos animales como fuente de infección del rebaño de la finca 3, con esas especies parásitas. 

La carga parasitaria de los bovinos de la finca 4, mostrada en la Figura 2, estuvo conformada por los géneros Haemonchus, Cooperia, Oesophagostomum, Trichostrongylus y Mecistocirrus, representando una situación diferente a la observada en la finca 3,específicamente, en relación con los niveles de Mecistocirrus y Cooperia

El conjunto de todos los géneros parasitarios determinados estuvo presente en mautes y vacas, mientras que en los becerros no se observaron larvas de Trichostrongylus y en los novillos de Cooperia y Mecistocirrus

FIGURA 2. Conformación de la carga parasitaria mediante coprocultivos, en bovinos de Finca 4. Estado Bolívar (noviembre, 1990).

FIGURA 2. Conformación de la carga parasitaria mediante coprocultivos, en bovinos de Finca 4. Estado Bolívar (noviembre, 1990).
Coop. = Cooperia            Trih. = Trichoslrongylus
Haem. = Haemonchus     Oes. = Oesophagoslomum 
Mec. = Mecislocirrus

El análisis de la conformación de la carga parasitaria en ambos rebaños sugiere que los bovinos mantenidos en fincas del municipio Tumeremo presentan una fauna parasitaria similar a la observada en bovinos de otras áreas geográficas del país, en cuanto a géneros se refiere (18, 21, 22, 24, 26). Sin embargo, en los bovinos del estado Bolívar se observó una importante cuota de participación de helmintos hematófagos, representados por Mecistocirrus y Haemonchus, lo cual, difiere de estudios efectuados en otras regiones de Venezuela (18, 21, 22, 24, 26). 

Destacamos que este tipo de perfil parasitario induce al desarrollo de cuadros anémicos y sus respectivas secuelas orgánicas en los bovinos afectados, lo cual debe ser estudiado más ampliamente, a efectos de ser considerado en la implantación de medidas de prevención y control de las parasitosis en los bovinos de la región estudiada. 

SUMMARY

These are the first cuantitative data reported in Venezuela about gastrointestinal and lung helminth infections in cattle from Bolivar State. This data come from an experiment which included an analysis of 149 cattle faecal samples from four different herds located in Tumeremo Municipium, Sifontes District. There is information about the parasites general prevalence, as well as, the intensity and composition of worm burden by Strongyloidea nemato des. Mc Master cuantitative technique, Baermann sedimentation and coproculture, were the techniques used for parasites identification and worm burden determination. The results shows that, Strongyloidea nematodes and coccidias, are the most prevalent parasitary groups.lt was also found the presence of Syngamus laryngeus. Moniezia benedeni. Strongyloides papillosus and Capillaria spp. The Strongyloidea infection was higher in calves and growing steers than in finishing steers and cows. In order of importance, the worms burden of  Strongyloidea nematodes included the following genus: Mecistocirrus. Haemonchus. Cooperia. Oesophagostomum and Trichostrongylus. It was observed, unlike other Venezuelan regions, a significative parasitism of Mecistocirrus and Haemonchus. AII samples were negatives to lung helminths larvae. 

BIBLIOGRAFÍA

1. BETANCOURT, F. A. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en el ganado bovino de 0-12 meses de edad, en el Estado Mérida. XXX Convención Nacional ASOVAC. Resúmenes de Comunicaciones Libres, Mérida. 1980. p. 157. 

2. CARNEIRO, J. A., F. CALIL, E. PEREIRA e W. DOS SANTOS LIMA. Comportamento das infeccoes helminticas em bovinos com diferentes faixas etarias em regiao de cerrado do Estado de Goiás-Brasil. Arq. Bras. Med. Vet. loot. 39(3): 415-422. 1987. 

3. CORTES, P. A. Fluctuación estacional de los parásitos gastrointestinales del ganado bovino, desde su nacimiento hasta el destete, en las zonas de bosque y llano. Aev. Med. Vet. y Paras. 26(1-8): 91-136. 1975. 

4. DEJONGH, F. Determinación de parásitos gastrointestinales y pulmonares en becerros bajo dos diferentes sistemas de producción. P.R.O.G.A.L. Mérida. Boletín Técnico 7. 1978.32 p. 

5. DE MELO, H. J. H. e I. BIANCHIN. Estudios epidemiológicos de infeccoes por nematódeos gastrintestinais de bovinos de corte em zona de cerrado de Mato Grosso. Pesq. Agropec. Bras. 12: 205-216. 1977.

6. FENERICH, F. L., S. M. OLIVEIRA, W. de O. VIANNA, e F. M. RODRIGUEZ. Estudos epizootiológicos de nematóides gastrintestinais para- sitas de bovinos na regia de Campinas, Estado de Sao Paulo, Brasil. Arq. Inst. Biol., Sao Paulo, 52(1-4): 59-66. 1985. 

7.GALLO, P. y E. G. VOGELSANG. Nosografía veterinaria venezolana. .y Paras. 10(1-4): 3-47. 1951. 

8. GEORGI, J. A. Parasitología animal. México. Nueva edit. Interamerica- 1972. 242 p.

9.  GONZALEZ, M. A. Incidencia de parásitos gastrointestinales en becerros de razas puras y sus cruces, bajo condiciones de pastoreo en la Estación Experimental de los Llanos, Calabozo, Estado Guárico. Bol.lnf. Est Exp. de Calabozo-Venezuela. 3: 3-18. 1974. 

10. GUIMARAES, M. P., M. G. DE FREITAS, H. M. COSTA e J. O. COSTA. Intensidade parasitaria por nematóides no tubo digestivo de bezerros em : 67-72. 1975. 

11. HERLICH, H. Age resistance of caltle to nematodes of the gastroi ntestinal tract The Journal of Parasitology. 46: 392-397. 1960. 

12.HUERTA, N. Parásitos gastrointestinales y pulmonares en la zona Sur del Lago de Maracaibo. Serie Agrícola Animal CIARZU No.1, Año 1. 1975. 

13. HUERTA, N., E. PASCAL, G. FLORES y J. CARRASQUEL. Parasitosis gastrointestinal en bovinos Criollo Limonero y sus cruces con Pardo Suizo, en el Sur del Lago de Maracaibo. Vet Trop. 3(1): 54-77. 1977. 

14. JORDAN, H. E., W. A. PHILLIPS, R. D. MORRISON J. J. DOYLE and K, McKENS/E. A 3-year study of continuous mixed grazing of cattle and sheep: parasitism of offspring. Intern. J. for Paras. 18(6): 779- 784. 1988.

15. LEVINE, N. d. Weather, climate and the bionomics of ruminant nematode larvae. Adv. Vet. Sci. 8: 215-261. 1963. 

16. MAYAUDON, H. Las enfermedades parasitarias de los animales domésticos de Venezuela. Las producidas por artrópodos. Maracay, Venezuela. Fac. C. Veterinarias, Universidad Central. Vol. 3. 1972, 152 p. 

17. MORALES, G., L. A. PINO y R. PEREIRA. Distribución estadística y disposición especial de Mecistocirrus digitatus (Nematoda: Trichostrongylidae) en bovinos infectados en condiciones naturales. Parasitol. al ; Día 12: 68-71. 1988. 

18. MORENO, L. G., J. DOMINGUEZ, M. PARRA y R. GOMEZ. Helmintos : gastrointestinales de bovinos de los estados Guárico, Zulia, Barinas y Apure, Venezuela. Vet. Trop. 5(1): 35-42. 1980.

19. MORENO, L. G. y W. ESPAÑA. Parásitos gastrointestinales y Fasciola , hepatica en bovinos del Asentamiento Las Majaguas, estado Portugue- t~ sa. Vet. Trop. 7:19-30. 1982. 

20. MORENO, L. G., S. T. FLORES, A. PA TIÑO y E. GARRIDO. Evolución; 3 natural de la helmintosis gastrointestinales de becerras en la Estación Experimental de Calabozo, estado Guárico. Rev.Vet. Venez. 48(277): 3-7. 1984. -3 

21. MORENO, L. G., H. CASTAÑOS y E. GARRIDO. Helmintosis gastrointestinal en bovinos de varias regiones de Venezuela. Diagnósticos post-mortem. Vet. Trop. 10:43-58. 1985. 

 22. MORENO, L. G., R. ACOST A, E. CARRIDO y M. LUGO. Intensidad y evolución de cargas parasitarias por estrongiloideos en bovinos de grupos retarios diferentes. Rev. Fac. Ciencs. Vets. (Maracay, Ven.) 35(1-4): 101-109. 1908.

23. REINECKE, R. K. A field study of some nematode parasites of bovines in a semi-arid area, with special reference to their biology and possible methods of prophylaxis. Onderst. J. Vet. Res. 28(3): 365-464. 1960.

24. RIVERA, M. A. Parasitismo gastrointestinal en bovinos jóvenes de la Estación Experimental "la Antonia", San Felipe, Yaracuy, Venezuela. Rev. Fac. Ciencs. Vets. (Maracay, Ven.) 32(1-4): 37-45. 1985a. 

25. RIVERA, M. A. Mecistocirrus digitatus (Von Linstow, 1906) Railliet y Henry, 1912 (Nematoda: Trichostrongylidae) en bovinos de los estados Apure y Yaracuy, Venezuela. Rev. Fac. Ciencs. Vets. (Maracay, Ven.) 32(1-4): 31-35. 1985b. 

26. ROMAN, E. M. Parasitismo gastrointestinal en bovinos de la Hacienda "El Dividive". Distrito Carache, estado Trujillo. (Maracay, Ven.) Fac. C. Vet. Universidad Central. 1984. 82 p. .

27. RYSAVY, B. y O. A. COY. Algunos conocimientos sobre la epizootologia del verme pulmonar del ganado vacuno Dictyocaulus viviparus Bloch, 1782 en Cuba. la Habana, Cuba. Poeyana, Inst. de Biología. Serie A (63). 1969. 11 p. 

28.  SANTIAGO, M. A. M. Identificacao das larvas dos nematódeos parasitas dos rumiantes. Johnson & Johnson. Div. Vet., 1970. 18 p.

29. SMEAL, M. G. Bases and approaches for control of nematodes in cattle. Biology and Control of endoparasites in cattle. Australia. Academic Press. 1982.416 p. 145-151. 1948.

30. SURUMAY de G. K., E. PASCAL, K. CHAVEZ y G. FLORES. Prevalencia de parasitosis gastrointestinal en becerros Criollo Limonero sometidos a destete precoz. Vet. Trop. 4(1) : 79-90. 1979.

31. VOGELSANG, E. G. Constribución al estudio de la parásitologia animal en Venezuela. XVI. Ecto y endoparásitos en animales domésticos y salvajes de la Guayana Venezolana. Rev. Med. Vet. y Parras., 11 ((3-4): 145-151. 1948.

32. VOGELSANG, E. G., T. H. MAYAUDON. Nematodes parásitos intestina- les de bovinos de Venezuela. Rev. Med. Vet. y Paras. 11 ((3-4): 297-301. 1952.

33. VOGELSANG, E. G. Estrongilosis pulmonar de los bovinos en Venezuela (DictyOcaulosis). Rev. Med. Vet. y Paras. 11 (3-4): 205-210. 1952.

34. WINKS, A. Epidemiology of helminth infestation of beef cattle in Central Queensland. Aust. Vet. J. 44(8): 367-372. 1968.  

35. ZOCOLLER M. C., R. Z. MACHADO, M. R. HONER e W. A. STARKE Infeccao natural por, helmintos gastrintestinae em bovinos os dois primeros años de vida, na regiao de llha Solteira. SP. Arq. Bras. Med. Vet. Zoot. 35(6): 823-835. 1983.