Veterinaria Trop. 26(1): 5-14. 2001

RESISTENCIA A LOS ANTIHELMÍNTICOS EN BECERROS DE DOBLE PROPÓSITO
 DEL ESTADO YARACUY, VENEZUELA

Espartaco Sandoval* , Delia Jiménez*** y César Araque****

 *Investigador. INIA. Centro de Investigaciones Agrícolas del Estado Yaracuy.
 Estación Yaritagua, km 3, vía El Rodeo. Yaritagua. Venezuela.
 E-mail: ciaey@reacciun.ve
***Ejercicio libre. Telf.: 0254-2310041
 ****Investigador. INIA. Centro de Investigaciones Agrícolas del Estado Táchira.
 Carretera Rubio-Delicias. Bramón 5030. Estado Táchira. Venezuela.
 E mail: ciaeta@latinmail.com

Recibido: junio 12,2001


  RESUMEN

 El parasitismo por nematodos gastroentéricos en rumiantes constituye una de las más importantes enfermedades del ambiente tropical y en algunas regiones los productores recurren a frecuentes tratamientos antihelmínticos como una forma de controlar el problema. Para determinar la eficacia de Ivermectina, Albendazol y Levamisol, demostrada por la reducción en el contaje de huevos en heces, se condujo un experimento en becerros de tres tipologías de sistemas de producción de doble propósito: tradicional, intermedio y especializado. Muestras de heces fueron recolectadas de todos los becerros y divididas en cuatro grupos de acuerdo a los resultados de los exámenes coprológicos obtenidos por el método de McMaster modificado. La dosis de antihelmíntico se calculó de acuerdo con el peso corporal individual. Siete días después de aplicado el tratamiento, los animales seleccionados fueron muestreados para realizar el contaje de huevos. Los porcentajes de reducción fueron: para el sistema tradicional, 86%, 100%, y 43%; intermedio, 96%, 99% y 92%, 70%, 92% y especializado, 70%, 92% y 73%, para Ivermectina, Albendazol y Levamisol, respectivamente. En los tres sistemas de explotación, los porcentajes de reducción por Levamisol, indican resistencia contra esta droga, principalmente en los becerros de los sistemas tradicional y especializado; también hubo indicios de resistencia a la Ivermectina. Los resultados son discutidos en relación con el nivel tecnológico y condición económica de los sistemas, manejo de la finca y su potencial para desarrollar resistencia antihelmíntica.

Palabras Clave: Nematodos; gastrointestinales; antihelmínticos; resistencia.

INTRODUCCIÓN

Durante mucho tiempo, los nematodos parásitos han sido considerados como una de las principales causas de pérdidas económicas en las ganaderías del mundo, generando consecuencialmente el desarrollo y empleo de productos antihelmínticos dirigidos al control parasitario y a la reducción de las pérdidas de producción que éstos provocan (Prichard, 1994).

Desde los primeros informes de resistencia a los antihelmínticos de amplio espectro, la misma ha sido señalada extensamente en bovinos, ovinos, caprinos, equinos y más recientemente en suínos (Waller, 1997a). La resistencia a las drogas antihelmínticas es definida como la habilidad de algunos nematodos parásitos a sobrevivir a los tratamientos antihelmínticos en las dosis terapéuticas recomendadas por los fabricantes (Taylor and Hunt, 1989). La evolución de la resistencia es determinada por el grado en que los supervivientes a un tratamiento contribuyen con sus genes a futuras generaciones y es influenciada por la frecuencia y distribución de los tratamientos, eficacia de la droga, expectativa de vida y fecundidad de los gusanos adultos, rata de infección larvaria, deposición de huevos, manejo de pasturas y condiciones pluviométricas (Barnes et al., 1995).

 Con el objeto de investigar la resistencia a los antihelmínticos en becerros pertenecientes a tres modalidades de explotación de doble propósito, se desarrolló una evaluación de los tres productos más frecuentemente empleados en el estado Yaracuy.

MATERIALES Y MÉTODOS

 Para el desarrollo del estudio, se seleccionaron tres fincas correspondientes a las tres tipologías de fincas doble propósito propuesta por Capriles (1993): tradicional, intermedio y especializado. En estas fincas, previa discusión del proyecto con el productor, la condición exigida fue que no se hubiesen realizado tratamientos antiparasitarios por lo menos dos meses antes de la prueba, haber empleado con anterioridad los productos seleccionados y ser representativo de las tipologías correspondientes.

 Por medio de una encuesta a nivel de expendedores de productos veterinarios, se determinó cuáles drogas antihelmínticas tienen mayor demanda en el mercado local, resultando en orden de importancia el Levamisol, Albendazol e Ivermectina.

Inicialmente los becerros de cada una de las fincas fueron muestreados para determinar el contaje de huevos por gramo de heces (hpg) empleando la técnica de McMaster modificada (Morales y Pino, 1977). Los animales con cargas negativas o leves fueron descartados de la prueba.

 De acuerdo a los resultados de los exámenes coproscópicos los animales fueron asignados aleatoriamente a cuatro grupos, uno de control, y tres para la aplicación de cada uno de los antihelmínticos, manteniendo siempre el balance de las cargas parasitarias totales entre grupos, al incorporar animales con contajes de hpg semejantes en cada grupo.

 La dosis de antihelmíntico fue calculada de acuerdo al peso individual, obtenido con un peso de reloj de 200 kg de capacidad. Los productos se aplicaron a las dosis recomendadas por el laboratorio fabricante (Cuadro 1).

CUADRO I. Tratamientos y dosis empleadas en la evaluación de resistencia a los antihelmínticos.


Tratamiento

Producto

Dosis

Vía

T0

Solución osmótica

1 cc

Sub cutáneo

T1

lvermectina

200 mg/kg

Sub cutáneo

T2

Albendazole

5 mg/kg

Oral

T3

 Levamisol

22 g/kg

Intra muscular


Siete días después del tratamiento, muestras de heces fueron colectadas de cada uno de los animales en sus respectivos grupos, usando para su análisis la técnica de McMaster modificada.

La prueba de Kruskal-Wallis (Wiedenhofer, 1993) fue usada para determinar si existían diferencia de los valores de hpg entre grupos por finca, antes del tratamiento. La resistencia antihelmíntica a la acción de estas drogas fue medida por porcentaje de reducción en el contaje de huevos (Coles et al., 1992) y ésta fue evaluada con la técnica de Edwards et al., 1986 (citado por Morales y Pino, 1995), empleando los cambios en los resultados del grupo control como un factor de corrección.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En el interior de cada modalidad de explotación, antes del tratamiento, la carga de estróngilos digestivos, expresada en huevos por gramo de heces (hpg), no arrojó diferencias estadísticamente significativas entre los grupos conformados (Cuadro 2).

CUADRO 2. Comparación del contaje de huevos antes del experimento, en los grupos control, Ivermectina, AIbendazol y Levamisol, intra modalidades.


Modalidad

 N

Mediana

Media Total

H

P


C: 175

 

Tradicional

24

I: 200

12,5

0,089

0,99 (N.S.)

A: 225

L: 200


C: 475

 

 

 

Intermedio

56

I: 525

28,5

0,013

0,99 (N.S.)

A: 375

L: 350


 

C: 150

Especializado

28

 I: 150

14,5

 0,224

0,99 (N.S.)

A: 150

 L: 250


N: número de animales
H: estadístico de prueba (Kruskall-Wallis ANOVA)
N.S.: no diferente estadística mente
C: control. I: Ivermectina. A: Albendazol. L: Levamisol

De acuerdo con Honer y Bianchin (1989), una reducción dc los hpg por debajo de 95%, permite inferir en una posible resistencia. En el Cuadro 3 se observa que el Levamisol, en la evaluación post aplicación, presenta un porcentaje bajo de reducción en las tres modalidades de explotación, por lo que se infiere que existe resistencia a esta droga, mientras que la Ivermectina produjo porcentajes bajos de reducción sólo en las modalidades tradicional y especializado. Los contajes de huevos fueron drásticamente reducidos (99-100%) por el Albendazol en las modalidades tradicional e intermedia, indicando que el mismo presenta una adecuada efectividad.

CUADRO 3. Efecto del tratamiento antihelmíntico en la reducción del contaje de huevos de estróngilos digestivos en heces de becerros de doble propósito.


 Sistema Tradicional


Día

N

HPG

HPG

%

HPG

%

HPG

%

Control

Invermectina

R

AIbendazole

R

Levamisol

R


0

6x4

1450

1400

-

1350

-

 1350

-

07

6x4

350

50

86

 0

100

200

43


Sistema Intermedio


Día

 N

HPG

HPG

%

HPG

%

 HPG

  %

Control

 Invermectina

R

AIbendazole

 R

Levamisol

R


0

14 x 4

19400

18300

-

19400

-

10450

-

07

 14 x 4

13700

500

96

150

 99

600

92


Sistema Especializado


 Día

N

HPG

HPG

 %

HPG

%

HPG

%

Control

Invermectina

R

AIbendazole

R

Levamisol

R


0

 7 x 4

3050

2450

-

 2250

-

2800

-

 07

7x4

3300

850

70

200

92

900

73


 % R: Porcentaje de reducción.

Señalamientos de resistencia a los antihelmínticos de amplio espectro han sido evidenciadas en varios países de sur América, particularmente en pequeños rumiantes (Waller, 1997a; Waller et al., 1996; Maciel et al., 1996); sin embargo, en el caso específico de Venezuela no existe información al respecto ni en pequeños rumiantes ni en bovinos.

 Estudios preliminares han demostrado que la resistencia está asociada con altas frecuencias de tratamientos y que estas estrategias de control parasitario representan realmente una gran presión de selección que conduce a resistencia a los antihelmínticos (Edwards et al., 1986; Barton, 1983).

En el caso de este estudio, el Levamisol presentó niveles bajos de reducción en las tres modalidades de explotación ( 43%, 92% y 73% ) lo cual estaría asociado al hecho de que por ser una droga de vieja data de incorporación a los mercados nacionales, con una adecuada efectividad inicial y accesibilidad de precios, ha ocasionado su uso descontrolado, y consecuentemente ha provocado la selección de parásitos resistentes al mismo.

Para el caso de la Ivermectina, se detectaron niveles bajos de efectividad cn el sistema tradicional, lo cual no se corresponde con las condiciones socio-económicas de esta modalidad (Sandoval y Jiménez, 1998), que limitan el uso de drogas de precios altos; sin embargo, la práctica de pastoreo comunal empleada durante ciertas épocas, posibilita la infección con cepas resistentes provenientes de otros rebaños, efecto que fue demostrado por Morales y Pino (2000) con ovejas criadas en estabulación pero alimentadas con pastos provenientes de áreas de pastoreo de otros rumiantes. En la modalidad especializada, también se observó indicios de resistencia a la Ivermectina, así como a las otras dos drogas evaluadas, gracias a la capacidad económica de los criadores de este estrato, la cual permite el empleo indiscriminado de productos y la generación de resistencia múltiple (Cabaret et al., 1995; Mwamachi et al., 1995; Coles y Roush, 1992).

El sistema intermedio presentó niveles de eficiencia superiores al 92% para los tres productos, sugiriendo nuevamente la posible relación entre el sistema de producción y los niveles de resistencia. El sistema está caracterizado por un bajo perfil tecnológico, con un rebaño adaptado al medio, producto de las combinaciones de grupos raciales criollos, cebuinos y europeos (Capriles, 1993), así como por el empleo de un pastoreo de repaso, en amplias áreas que incluyen rastrojos (Figueroa, 2001), y con una carga animal baja o moderada (Castillo y Bonnal, 1988). Estos factores limitan la reinfección y permiten un menor empleo de productos antiparasitarios, con escasa rotación de productos, evidente ante el hecho de sólo presentar en el caso del Levamisol, droga de bajo costo y uso muy frecuente, una mínima reducción de su efectividad.

En las modalidades de explotación tradicional e intermedia se observaron niveles significativos de reducción de las cargas parasitarias (99%-100% ) al tratamiento con Albendazole, lo que garantiza su empleo en programas de control; sin embargo, debe considerarse la propuesta de programas estratégicos que contemplen selección de animales genéticamente resistentes (Gray, 1997) u otras medidas integrales y sustentables de manejo del problema (Waller , 1997b ) para evitar un desarrollo acelerado de resistencia a ésta y otras drogas que conserven su efectividad o que no hayan sido empleadas en los rebaños.

Este estudio demuestra la existencia de cepas de parásitos resistentes a la Ivermectina y Levamisol, efecto determinado por otros autores en ovejas de otros ambientes (Waruiru, 1997, Donald et al., 1980), sin embargo, el hecho de que actualmente estos productos y otros son ampliamente utilizados, sugiere que procesos de selección de cepas resistentes están siendo desarrollados como consecuencia del uso inadecuado de los antihelmínticos, efecto acentuado a su vez por las condiciones socio económicas de los sistemas de producción.

SUMMARY

Gastrointestinal nematode parasitism is the most important disease of ruminants in tropical environments and in some regions farmers have to periodicaly apply anthelmintic treatments in order to control. An experiment was carried out in order to determine the efficacy of Ivermectin (I), Albendazole (A) and Levamisole (L) by faecal egg count reductions test inyearling calves of three types of double purpose system: traditional, intermediate and specialized. Faecal samples were collected from all yearling calves and divided into four groups according to coprological examination results by the modified McMaster methods. The dose of anthelmintic was calculated according to the individual body weight. Seven days after treatment all animals were sampled for individual worm egg counts. For the traditional system the reduction percentages were 86% (I), 100% (A), and 43% (L); for intermediate system 96% (I), 99% (A) and 92% (L) and for the specialized system 70% (I), 92% (A) and 73% (L). In all systems the percentage reduction by L indicate a high level of resistance against this drug, especially in calves of the traditional and specialized systems. Results also suggest indications of resistance to I in the same systems. Results are discussed in relation to systems' technological level, economical conditions, management and potential for development of anthelmintic resistance.

Key Words: Nematode; double purpose; resistance; anthelmintic; ivermectin; albendazole; levamisole.

BIBLIOGRAFÍA

BARNES, E., R. DOBSON and I. BARGER. 1995. Worm control and anthelmintic resistence: Adventures with a model. Parasitology Today. 11(2):56-63.

BARTON, N. 1983. Development of anthelmintic resistance in nematodes from sheep in Australia subjected to different treatment frequencies. International Journal for Parasitology 13(2):125-132.

CABARET, J., H. BAUDET, J. DEVOS, J. HUBERT, J. CORTET and C. SAUVE. 1995. Studies on multispecific resistance of gastrointestinal nematodes to bezimidazoles on dairy-goats farms. Veterinary Parasitology 60(3-4):331-337.

CAPRILES, M. 1993. Realidades de la producción de leche con vacunos en Venezuela. Cuadernos de Agronomía 2(4):1-33.

CASTILLO, J. y P. BONNAL. El proyecto Aroa -Bajo Tocuyo bases conceptuales y metodológicas. INIA-DSA. 48 p. 1988.

COLES, G. and R. ROUSH. 1992. Slowing the spread of antihelmintic resistant nematodes of sheep and goats in the United Kingdom. The Veterinary Record 130:505-510.

COLES, G., C. BAUER, F. BORGSTEEDE, S. GEERTS, T. KLEI, M. TAYLOR and P. WALLER. 1992. World association for the advancement of veterinary parasitology methods for the detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Veterinary Parasitology 44(1-2):35-44.

DONALD, A., P. WALLER, R. DOBSON and A. AXELSEN. 1980. The effect of selection with levamisole on benzimidazole resistance in Ostertagia spp. of sheep. International Journal of Parasitology 10:381-389.

EDWARS, J., R. WROTH, G. CHANEET, R. BESIER, J. KARLSOON, P. MORCOMBES, G. DALTON and D. ROBERTS. 1986. Survey of antihelmintic resistance in Western Australian sheep flocks. 2. Relationship with sheep management and parasite control practices. Australian Veterinary Journa163(5):139-144.

GRA Y, G. 1997. The use of genetically resistant sheep to control nematode parasitism. Veterinary Parasitology. 72(3-4):345-366.

FIGUEROA, W. 2001. Prevalencia y nivel de infección de estróngilos digestivos en bovinos del municipio J. A. Páez del estado Yaracuy. Tesis de grado. San Felipe, Ven. Instituto Universitario tecnológico del estado Yaracuy. 30 p.

HONER, M. y I. BIANCHIN. 1989. Teste para quantificar a resistencia de nematódeos contra o produtos antihelminticos. EMBRAP A. Comunicado técnico 32:1-15.

MACIEL, E., A. JIMÉNEZ, C. GAONA, P. WALLER andJ. HANSEN. 1996. The prevalence of anthelmintic resistance in nematode parasites of sheep in southern latin America: Paraguay. Veterinary Parasitology 62(3-4):207-212.

MORALES, G. y A. PINO. 1995. Parasitométria. Ediciones Universidad de Carabobo. Valencia, Ven. p. 208-211.

MORALES, G. y A. PINO. 1977. Manual de diagnóstico helmintológico en rumiantes. Ed. Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Aragua. Maracay, Ven. p. 20-26.

MORALES, G. and A. PINO. 2000. Evaluation of the resistanse to antihelmintic drugs in sheep reared in pen conditions. Final sabbatical Year Report, Trinidad and Tobago. The University ofThe West Indies. 33 pp.

MWAMACHI, O., J. AUOHO, W. THORPE and R. BAKER. 1995. Evidence for multiple anthelmintic resistance in sheep and goats reared under the same management in Coastal Kenya. Veterinary Parasitology 60(3-4):303-313.

PRICHARD, R. 1994. Anthelmintic resistanse. Veterinary Parasitology 54(2):259-268.

SANDOVAL, E. y D. JIMÉNEZ. 1998. Caracterización estructural de sistemas pecuarios extensivos en el marco del proyecto de desarrollo integral del asentamiento campesino Camunare Rojo, estado Y aracuy. In: Memorias Encuentro Técnico Científico Yaracuy'98. CONICIT. p. 26-27.

TAYLOR, M. and K. HUNT.1989.Anthelmintic drug resistance in the U.K. The Veterinary Record 12:43-147.

WALLER, P., F. ECHEVARRÍA, C. HEDÍ, S. MACIEL, A. NARI andJ. HANSEN. 1996. The prevalence of anthelmintic resístanse in nematode parasites of sheep in Southern Latin America: general overview. Veterinary Parasitology 62(3-4):181-187.

WALLER, P. 1997a. Anthelmintic resistance. Veterinary Parasitology 72(2):391-412. 

WALLER, P. 1997b. Sustainable helminth control of ruminants in developing countries. Veterinary Parasitology 71(2-3):195-207.

WARUIRU, R. 1997. Efficacy of closantel, albendazole and levamisole on an ivermectin resistant strain of Haemonchus contortus in sheep. Veterinary Parasitology 73(1):65- 71.

IEDENHÖFER, H. 1993. Pruebas no paramétricas para las ciencias agropecuarias, muestras pequeñas. Maracay, Ven. Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas. Serie A. p. 99-102.