|
RESUMEN
Este trabajo intenta dar a conocer
el origen del Trypanosoma evansi en Venezuela mediante
revisión de aspectos históricos del ingreso de equinos al país y de
brotes de tripanosomosis equina citados en el siglo XIX. Igualmente
se ha hecho una revisión del origen del T. evansi en África y
su dispersión a América, analizando la bibliografía reciente que ha
utilizado técnicas de biología molecular como PCR, secuenciación del
kDNA e inmunoblot, aplicadas a la filogenética de poblaciones de
este hemoparásito. Se propone que el T. evansi llegó a
Venezuela y Colombia entre los años1815 y 1820, en equinos traídos
desde el sur de España como parte de la caballería del ejército del
General Pablo Morillo, lo cual apoya el hecho que el T. evansi
llegó desde España a países de América en varias ocasiones y que
T. evansi tiene un origen único, a partir de cepas establecidas
en el norte de África. Se sugiere que, mediante la aplicación de
técnicas de biología molecular, se comparen las cepas de T.
evansi de Venezuela y Colombia entre si y éstas con aquellas de
Brasil, a fin de mostrar sus homologías y diferencias de
secuenciación en su kADN. Finalmente se considera que el ingreso del
T. evansi a Venezuela en el siglo XIX, es en gran medida
responsable de la reducción de la población de los rebaños caballos
criollos que existían en los Llanos venezolanos y colombianos.
Palabras Clave: Trypanosoma evansi; origen; caballo
criollo; Venezuela.
A POSSIBLE ORIGIN
FOR Trypanosoma evansi IN VENEZUELA
SUMMARY
This work attempts to find out the
origin of Trypanosoma evansi in Venezuela through a review of
the entering of horses to the country and cases of outbreaks of
equine trypanosomosis during the nineteen century. Simultaneously,
it was carried out a review about the origin of T. evansi in
Africa and its spreading toward other continents, even the Americas,
analyzing recent literature dealing with molecular biology
techniques, e.g. PCR, kDNA nucleotide sequences and immunoblot
applied on the phylogenetic analysis of T. evansi strains. It
is suggested that T. evansi was introduced into Venezuela and
Colombia between 1815 and 1820 in blood of horses brought from
Southern Spain as part of the cavalry of General Pablo Morillo’s
army, which supports the hypothesis that T. evansi came to
the Americas from Spain in several occasions or independently, and
that T. evansi has a single origin from strains established
in regions of North Africa. It is proposed that T. evansi
strains from Venezuela and Colombia should be compared among them,
and next against those of Brazil, using molecular biology techniques
in order to show any homology or differences in the composition of
their kDNA nucleotide sequences. Finally, the entrance and spreading
of T. evansi in Venezuela during the XIX century is
considered in great part responsible for the reduction of countless
herds of creole horses that used to roam in the Venezuelan and
Colombian Llanos.
Key Words: Trypanosoma evansi; origin; creole horse;
Venezuela.
INTRODUCCIÓN
Trypanosoma evansi (Protozoa:
Kinetoplastida) es un microorganismo flagelado, hemoparásito de
caballos, camellos, perros y elefantes, a los cuales ocasiona una
grave enfermedad anemizante (Roberts y Janovy, 2000). T. evansi
ha sido también diagnosticado en sangre de bovinos, búfalos, cabras,
ovejas, venados y cerdos, pero en estas especies causa un infección
ligera o subclínica. En Suramérica especies como el chiguire o
capibara (Hydrochaeris hydrochaeris), el coatí (Nasua nasua)
y ratas silvestres, han sido detectadas positivas a T. evansi,
sin mostrar alteraciones clínicas (Nunes y Oshiro, 1990; Silva et
al., 1995), por ende, estas especies son consideran reservorios
naturales de T. evansi (Ventura et al., 2000).
T. evansi fue el primer tripanosoma patógeno diagnosticado en
animales domésticos y ello ocurrió en camellos y equinos del
distrito del Punjab, India, por el inglés G. Evans (1880), quien le
dio su nombre. Estudios taxonómicos y epidemiológicos conducidos en
el siglo XX determinaron que T. evansi es un hemoparásito con
amplia distribución mundial. Así, ha sido señalado en países del
norte de África, del Medio Oriente, Asia, países europeos
mediterráneos, en Centro y Sur América (Luckins, 1988).
T. evansi no ha infectado a rebaños del continente
australiano, gracias a las estrictas medidas de control y de
vigilancia epidemiológica establecidas por el sector oficial de
Australia, donde consideran a este tripanosoma como una de las
graves amenazas para la industria ganadera y para la fauna silvestre
(Thompson et al., 2003). La tripanosomosis ocasionada por
T. evansi en los equinos ha recibido diversos nombres locales,
por ejemplo, el término hindú “surra”, que significa “enflaquecido y
podrido” se utiliza comúnmente para esta enfermedad en India, el
sudeste asiático y África, mientras que en Brasil y Argentina se le
denomina “mal de caderas” o “murrina” (Hoare, 1965) y en Venezuela,
en particular en los Llanos, se le denomina a esta enfermedad
“derrengadera equina” o “peste boba”.
A inicios del siglo XX, fue diagnosticado T. evansi en
algunos países europeos que colindan con el Mar Mediterráneo y ello
fue debido al mercado y tráfico de equinos de países del norte de
África: Argelia y Marruecos, hacia España, donde T. evansi
fue diagnosticado en sangre de equinos por vez primera en 1905, en
la Escuela de Veterinaria de Zaragoza (Cordero del Campillo et al.,
1999). Luego, entre 1905 y 1926, se presentaron en ese país varios
brotes de tripanosomosis equina con mortalidad y morbilidad
cuantificable. El gobierno español estableció estrictas y adecuadas
medidas de control y con estas acciones, para mediados de los años
cincuenta, T. evansi había sido erradicado de España (Cordero
del Campillo et al., 1999).
En Brasil, T. evansi fue
diagnosticado por vez primera en 1839 en caballos de la Isla de
Marajó, estado de Pará (Shaw, 1977); mientras que en Venezuela, está
bien documentado que fue Rafael Rangel (1905) quien a fines de 1904
lo diagnosticó por vez primera en caballos que padecían un grave
brote de tripanosomosis equina en la región El Rastro, cerca de
Calabozo, estado Guárico (Roche, 1978). En 1910, y usando los frotis
que había preparado Rangel, el investigador francés F. Mesnil lo
denominó Trypanosoma venezuelense, pero como lo aclara Roche (1978),
no era una especie nueva de tripanosoma la que había diagnosticado
Rangel en Guárico, sino al T. evansi, especie de hemoparásito
que aun hoy, 100 años después de su hallazgo por Rangel, persiste en
los llanos venezolanos y colombianos, diezmando a los rebaños
equinos, en particular durante la época de fin del verano y entrada
de las lluvias.
El objetivo de este trabajo es analizar aspectos históricos y de la
biología del T. evansi, que permitan sugerir un posible
origen a la o las cepas que existen en Venezuela y simultáneamente,
dedicar este trabajo a la memoria del Br. Rafael Rangel, como un
sencillo homenaje, al cumplirse en el año 2004 el primer centenario
de su descubrimiento del T. evansi en Venezuela.
Origen del T. evansi en África
Tripomastigotes de T. evansi son microscópica y
morfológicamente muy similares a los tripomastigotes de Trypanosoma
brucei, un hemoparásito de bovinos y otros rumiantes, domésticos o
silvestres, de la región Subsahariana de África. T. brucei vive
exclusivamente donde se encuentra la mosca tsetse (Glossina spp.),
por ser este díptero su hospedador intermediario (Hoare, 1972;
Roberts y Janovy, 2000). Sin embargo, T. evansi se diferencia
de T. brucei en su biología, puesto que no puede completar un
desarrollo cíclico en moscas tsetse, sino que T. evansi ha
evolucionado o se ha adaptado a ser transmitido mecánicamente por
otras moscas hematófagas (Tabanus, Stomoxys o Hematobia) (Foil,
1989) o por vampiros (Desmodus rotundus) (Hoare, 1965), más no por
moscas tsetse.
Estas características de la transmisión de T. evansi,
indujeron a Hoare (1972) a postular que T. evansi evolucionó
a partir de T. brucei, al adaptarse el primero a un modo de
transmisión mecánico, perdiendo su carácter pleomorfo; es decir,
T. evansi es un descendiente de un antiguo T. brucei. Esto
ocurrió, según Hoare (1972), cuando caravanas de camellos del norte
de África o del desierto del Sahara viajaban hacia el sur, hasta
regiones subsaharianas, donde había mosca tsetse, las cuales
infectaron a los camellos con T. brucei; pero al regresar los
camellos con las caravanas a sus regiones del norte de África, donde
no habían moscas tsetse, T. brucei fue transmitido mecánicamente por
otras moscas hematófagas, adaptándose a la forma rápida y mecánica
de transmisión. A partir de esas regiones del norte de África, los
camellos diseminaron al nuevo tripanosoma, conocido actualmente como
T. evansi, hacia el Medio Oriente (Luckins, 1988). Es muy
probable que caravanas de camellos viajando a través de la
legendaria “Ruta de la Seda”, hayan diseminado el T. evansi a
Asia.
Se puede decir que T. evansi es un “tripanosoma polizón”, por
su capacidad de viajar y diseminarse sin ser detectado, en
particular en especies de rumiantes o solípedos donde causa
infecciones subclínicas o ligeras sin comprometer la vida del
hospedador.
La Biología Molecular confirma el postulado de Hoare
El origen africano del T. evansi a partir de T. brucei
postulado por Hoare (1972), era una buena hipótesis pero sin pruebas
científicas sólidas. Estudios recientes usando técnicas de biología
molecular como PCR, secuenciación del ADN mitocondrial, de
microscopía electrónica, el Southern blot y coloraciones especiales,
han confirmado que T. evansi evolucionó a partir de T. brucei
(Artama et al., 1992; Borst et al., 1987; Lun et al.,
1992; Stuart et al., 1997; Ventura et al., 2000).
Estos estudios se han centrado en analizar y comparar el ADN del
kinetoplasto (kADN) de estos tripanosomas.
Los hemoparásitos de la familia Trypanosomatidae tienen en su
citosol un organelo puntiforme (evidente cuando es teñido con Giemsa),
denominado el kinetoplasto, el cual es el ADN mitocondrial de los
tripanosomas. La transmisión cíclica de T. brucei y sus cambios
morfológicos en la mosca tsetse requiere de la participación activa
del kADN, el cual expresa sus enzimas y citocromos que conducen y
regulan el proceso de fosforilización oxidativa mitocondrial,
esencial para que esos cambios ocurran (Lun y Desser, 1995). Ahora
bien, el kADN está organizado en una compleja red con dos tipos de
moléculas circulares concadenadas: a) unas 50 copias de maxicírculos
(con un tamaño ca. 20 kb en T. brucei) y b) de 5.000 a 10.000
minicírculos de menor tamaño (ca. 0,5 a 1 kb).
Los maxicírculos cumplen funciones genéticas similares a las del ADN
mitocondrial en otros protozoos, mientras que los minicírculos
codifican y editan al ARN (Stuart et al., 1997). T. brucei,
tiene ambos maxi y minicírculos en su kADN, con lo cual se asegura
su transmisión cíclica por moscas tsetse; por el contrario, estudios
recientes han demostrado que T. evansi tiene un kADN
aberrante, al cual le falta totalmente los maxicírculos y por ende
no puede ser transmitido cíclicamente por moscas tsetse.
Los análisis del kADN en diversas cepas de T. evansi han
demostrado que todos los aislados obtenidos de equinos de África,
Asia y Suramérica tienen secuencias de nucleótidos similares o
iguales en los minicírculos (Artama et al., 1992; Borst et
al., 1987; Songa et al., 1990). Estos hallazgos
moleculares no sólo apoyan la hipótesis de un origen único para
T. evansi, sino que motivarían: a) que estudios moleculares se
inicien para confirmar el origen del T. evansi en Venezuela u
otros países de Suramérica y b) al tener T. evansi un origen
único, ello coincidiría con el principio de conducir estudios
evolutivos que deben tener como base la secuenciación del ADN
ribosomal, en particular de aquellos genes que codifican el rARN
18S, donde se exige que ese gen seleccionado deba ser homólogo entre
todas las cepas o subpoblaciones a estudiar, para asegurar que las
inferencias evolutivas e históricas obtenidas con estos estudios
moleculares sean confiables (Barta, 2001).
T. evansi y T. equiperdum, otro tripanosoma del grupo brucei
y también parásito de los equinos, son los únicos tripanosomas que
en forma natural carecen de maxicírculos en el kADN, quizás por ello
estos hemoparásitos evolucionaron y desarrollaron formas atípicas de
transmisión entre los equinos (transmisión mecánica y sexual,
respectivamente).
Las cepas de T. evansi que no tienen maxicírculos sino sólo
minicírculos se les llama cepas disquinetoplásticas (DQP). Muchas
cepas de T. evansi aisladas de equinos y camellos de África,
Europa o Asia, son cepas DQP (Artama et al., 1992; Borst
et al., 1987; Lun et al., 1992). Por el contrario, hay
cepas de T. evansi que luego de prolongados pases en animales
de laboratorio o bien por tratamientos con drogas tripanocidas, o
aquellas aisladas en Brasil de animales domésticos y salvajes,
carecen totalmente de los maxi y los minicírculos del kADN y a estas
cepas se les llama aquinetoplásticas (AQP); (Ventura et al.,
2000).
T. evansi es un tripanosoma monomorfo, que sólo tiene la fase
de tripomastigote en todas las cepas examinadas y esto se explica
por la falta de los maxicírculos en el kADN. Al no tener que
depender de moscas tsetse para su transmisión y adaptarse a la
transmisión vectorial mecánica por diversos dípteros hematófagos,
lógicamente, T. evansi se diseminó por múltiples regiones y
países (mediante camellos, caballos o bovinos) y ello explica que
hoy sea el tripanosoma con mayor distribución geográfica y uno de
los que parasita a mayor número de especies mamíferas (Lun y Desser,
1995). ¿Cómo perdió T. evansi sus maxicírculos al
establecerse en el norte de África?. Esto no es claro, pero se ha
sugerido que pudo haber evolucionado a partir de una cepa mutante de
T. brucei que carecía de esos maxicírculos (Lun y Desser, 1995).
Un Trypanosoma “Polizón” llega al nuevo mundo
Diversos autores han afirmado que T. evansi fue introducido
en el continente americano en el siglo XVI por los conquistadores
españoles, al traer caballos o bovinos infectados con este flagelado
al Nuevo Mundo (Luckins, 1988; Roberts y Janovy, 2000); pero ¿Fue
introducida una cepa única de T. evansi la cual luego se
diseminó por Suramérica o fueron introducidas varias cepas en
distintas oportunidades?. Estudios recientes de biología molecular
sugieren que las cepas de Suramérica habrían sido introducidas en
varias oportunidades o independientemente (Borst et al.,
1987; Songa et al., 1990; Ventura et al., 2000), tal
como lo había predicho Shaw (1977), puesto que presentan diferencias
en su kADN. Así, todas las cepas de T. evansi estudiadas en
Brasil son AQP (Ventura et al., 2000), mientras que aquellas
analizadas en Colombia poseen minicírculos en su kADN, es decir, son
DQP (Borst et al.; Songa et al., 1990).
En el caso de las cepas de T. evansi existentes en Venezuela,
no se conoce a la fecha estudios realizados sobre la composición de
su kADN ni sobre sus relaciones filogenéticas (las cepas observadas
por los autores, en frotis coloreados con Giemsa, muestran un
quinetoplasto evidente, lo cual sugiere que son cepas DQP).
Revisando los antecedentes históricos, se puede sugerir lo
siguiente:
a) Cepas de T. evansi muy
probablemente no ingresaron a Venezuela en el siglo XVI, sino en las
primeras décadas del siglo XIX,
b) T. evansi ingresaría
inadvertidamente en sangre de equinos o bovinos infectados traídos
al país, lo cual ratificaría su condición de tripanosoma “polizón” y
c) de ser cierto su ingreso en el siglo XIX sería otro ejemplo de
introducción independiente de T. evansi en un país de
Suramérica.
A continuación, algunos
antecedentes históricos que permiten sugerir que T. evansi
ingresó a Venezuela en el siglo XIX:
-
No encontramos un reporte
histórico de brotes graves y muerte de caballos en los Llanos
venezolanos entre los años 1500 y 1700 que pudieran ser
atribuidos a un hemoparásito anemizante.
-
Venezuela fue visitada entre
1799 y 1800 por el sabio explorador Alejandro de Humboldt, quien
caminó desde los Valles de Aragua hasta el río Apure, en plena
época de sequía de 1800. Humboldt resalta en sus obras que al
cruzar el sur de Guárico, observó grandes rebaños de bueyes
salvajes, mulos y caballos, cuyo número él estimaba no menor de
1.500.000 cabezas (Humboldt, 1972). Esta es una cifra muy
elevada que sugiere la presencia de rebaños sanos y la no
presencia aun de T. evansi en el país. De haber existido
brotes graves con muertes de caballos en ese verano, no habrían
escapado a la atención del sabio Humboldt.
-
Los cuadros clínicos de la
tripanosomiasis equina o “derrengadera” o “desplomadera”, fueron
descritos en 1856 por vez primera en Venezuela, por el Dr.
Anacleto Llamozas (médico residente de Calabozo, estado
Guárico), de acuerdo a información que él había recibido de
Ramón Páez, un hijo del General José Antonio Páez, célebre héroe
llanero de la independencia (Biblioteca Academia Nacional de
Historia, 1973). Según la versión de Ramón Páez, la
“derrengadera” se presentó por vez primera en Apure en 1826 y en
Guárico en 1833. Estas citas hacen inferir que el T. evansi
ingresó al país entre 1800 y 1856.
-
<¿Cuándo, en este lapso, hubo
un ingreso masivo de caballos a Venezuela y Colombia
provenientes de España?. Las fuentes históricas consultadas (O’Leary,
1952; Ruiz Rivas, 1970) señalan que en abril de 1815, llegó a la
Isla de Margarita y Cumaná el General español Pablo Morillo con
una inmensa flota, 10.642 soldados y unos 1.000 caballos,
traídos del sur de España (habían partido del Puerto de Cádiz)
con el objetivo de pacificar a la Gran Colombia. Antes de
ingresar su ejército a los llanos venezolanos, Morillo decide ir
a Bogotá vía Puerto de Cartagena y el río Magdalena. En Bogotá
permanecieron desde mayo 1816 hasta enero 1817, cuando decide ir
a los llanos venezolanos, vía los Andes y la región del Casanare,
a fin de enfrentar a las tropas del General Páez y del
Libertador Simón Bolívar (O’Leary, 1952; Ruiz Rivas, 1970). Así,
Morillo o sus tropas participaron en varias batallas (Mucuritas,
Queseras del Medio, Rincón de los Toros) y con frecuencia
mantuvieron su cuartel general en Calabozo, estado Guárico (O’Leary,
1952; Ruiz Rivas, 1970). En tal sentido, se sospecha que es muy
factible que T. evansi haya ingresado a Venezuela y
Colombia en la sangre de algunos de los caballos que trajo el
General Morillo en su fracasada expedición. Esta hipótesis lleva
a inferir que T. evansi ingresó al país entre 1815 y
diciembre de 1820, fecha ésta cuando el General Morillo,
derrotado, regresó a España. Con base a esta hipótesis del
origen del T. evansi en Venezuela, surge la propuesta
adicional que las cepas de T. evansi de Colombia y de
Venezuela deben ser muy similares, tanto en su secuencia de
nucleótidos del kADN como en su condición de ser cepas DQP, ya
que podrían tener un mismo origen: caballos del ejército español
del General Morillo.
-
Como la caballería del General
Morillo, presuntamente portadora de T. evansi, estuvo con
frecuencia estacionada en Calabozo y alrededores, no es una
simple casualidad que los cuadros clínicos de la tripanosomiasis
equina o “derrengadera”, reportados por el Dr. Anacleto Llamozas
en 1856, hayan sido detectados por vez primera en Calabozo, ni
que el sabio Rafael Rangel haya diagnosticado por vez primera el
T. evansi en equinos enfermos de El Rastro, poblado muy
cercano a Calabozo.
-
La diseminación de T.
evansi en Venezuela, después de 1820, y el informe oral de
brotes en Apure y Guárico entre 1826 y 1833, muy probablemente
causó muerte de numerosos caballos en los llanos, puesto que
para el final de la guerra de la independencia se estimó que en
Venezuela sólo había unos 190.000 caballos.
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
FUTURAS
-
El análisis de aspectos
históricos de Venezuela y Colombia, ocurridos en el siglo XIX, y
de investigaciones sobre T. evansi realizadas entre 1990
y 2003 usando técnicas de biología molecular, permiten inferir y
concluir que:
-
El T. evansi muy
probablemente fue introducido en Venezuela y Colombia entre 1815
y 1820.
-
Se propone que este
hemoparásito fue traído a estos dos países en la sangre de
caballos del ejército del General Pablo Morillo entre los años
arriba indicados.
-
Es muy factible que algunos de
esos caballos españoles hayan venido del norte de África
(Marruecos o Argelia) y con ellos vino a Venezuela el T.
evansi, diseminándose en estas regiones tropicales.
-
El hallazgo de cepas DQP de
T. evansi en Colombia y de cepas AQP en Brasil sugiere que
este tripanosoma fue traído a países de Suramérica en varias
ocasiones o independientemente.
Finalmente, se requiere:
-
Conducir investigaciones que
demuestren que las cepas de T. evansi de Suramérica
tienen filogenéticamente un origen único, a partir del T.
evansi del norte de África.
-
Ejecutar estudios usando
técnicas de biología molecular, que comprueben que las cepas de
T. evansi de Venezuela y Colombia son muy similares en la
conformación y secuenciación de su kADN y a su vez, las posibles
diferencias que haya entre estas cepas con aquellas de Brasil.
-
Verificar con la misma
metodología, que los caballos criollos de los Llanos venezolanos
son filogenéticamente similares a aquellos de Andalucía, España,
de donde muy probablemente sus antecesores trajeron el T.
evansi a Venezuela y Colombia.
BIBLIOGRAFÍA
ARTAMA, W. T., M. W. AGEY and J. E.
DONELSON. 1992. DNA comparisons of Trypanosoma evansi
(Indonesia) and Trypanosoma brucei spp. Parasitology. 104:67-74.
BARTA, J. R. 2001. Molecular
approaches for inferring evolutionary relationships among protistan
parasites. Veterinary Parasitol. 101:175-186.
BIBLIOTECA DE LA ACADEMIA NACIONAL DE
HISTORIA. 1973. In: Escenas Rústicas en Sur América o la vida
en los Llanos de Venezuela. pp. 379-382.
BORST, P., F. FASE-FOWLER y W. C.
GIBSON. 1987. Kinetoplast DNA of Trypanosoma evansi. Mol. and
Biochem. Parasitol. 23:31-38.
CORDERO DEL CAMPILLO, M., F. A. ROJO
V., A. R. MARTÍNEZ F., M. C. SÁNCHEZ A., S. HERNÁNDEZ R., I.
NAVARRETE L. C., P. DIEZ B., H. QUIROZ R. y M. CARVALHO V. 1999.
Parasitología Veterinaria. Editorial McGraw Hill-Interamericana.
Madrid, España. pp.593-596.
EVANS, G. 1880. Punjab Govt. Military
Dept. Nº 493:4467.
FOIL, L. D. 1989. Tabanids as vectors
of disease agents. Parasitol. Today 5(3):88-96.
HOARE, C. A.1965. Vampire bats as
vectors and hosts of equine and bovine trypanosomes. Acta Tropica.
22:204-216.
HOARE, C. A. 1972. The Salivarian (subgenus
Trypanozoon). In: The trypanosomes of mammals: A zoological
monograph. Blackwell Scientific Publications, Oxford, U.K. pp.
476-604.
HUMBOLDT, A. 1972. Cuadros de la
Naturaleza. I. Colección Científica. Monte Ávila Editores. Caracas.
219 p.
LUCKINS, A. G. 1988. Trypanosoma
evansi in Asia. Parasitol. Today. 4(5):137-142.
LUN, Z. R., R., BRUN and W. C. GIBSON.
1992. Kinetoplast DNA and molecular karyotypes of Trypanosoma
evansi and Trypanosoma equiperdum from China. Mol. and Biochem.
Parasitol. 50:189-196.
LUN, Z. R. and S. S DESSER. 1995. Is
the broad range of hosts and geographical distribution of
Trypanosoma evansi attributable to the loss of maxicircle
kinetoplast DNA?. Parasitol. Today. 11(4):131-133.
NUNES, V. L. B. and E. T. OSHIRO.
1990. Trypanosoma (Trypanozoon) evansi in the coati from the
Pantanal region of Matto Grosso do Sul State, Brazil. Trans. R. Soc.
Trop. Med. Hyg. 84:692.
O’LEARY, D. F. 1952. Memorias del
General Daniel Florencio O’Leary. Narración. Tomo primero. Imprenta
Nacional, Caracas. Capítulos 12 a 24. pp. 279-561.
RANGEL, R. 1905. Nota preliminar sobre
la peste boba y la derrengadera de los equídeos de los Llanos de
Venezuela (tripanosomiasis). Gac. Méd. Caracas 12:105-112.
ROBERTS, L. S. y J. JANOVY. 2000.
Foundations of Parasitology. McGrawHill International Editions.
Biological Series. Boston. USA. 670 p.
ROCHE, M. 1978. Rafael Rangel: Ciencia
Política en la Venezuela de principios de siglo. Monte Ávila
Editores. Caracas. 259 p.
RUIZ RIVAS, G. 1970. Simón Bolívar,
más allá del mito. Tomo I. 2ª edición, Caracas, pp. 287-481.
SHAW, J. J. 1977. The epizootiology of
American surra with special reference to the lower Amazon region.
Protozoology. 3:119-128.
SILVA, R. A. M. S., N. A. E. AROSEMENA,
H. M. HERRERA, C. A. SAHIB and M. S. J FERREIRA. 1995. Outbreak of
trypanosomosis due to Trypanosoma evansi in horses of
Pantanal Mato-grossense, Brazil. Vet. Parasitol. 60:167-171.
SONGA, E. B., P. PAIDANVOINE, E.
WITTOUCK, N. VISESHAKUL, S. MULDERMANS, M. STEINERT y R HAMERS.
1990. Evidence for kinetoplast and nuclear DNA homogeneity in
Trypanosoma evansi isolates. Mol. and Biochem. Parasitol. 43:
167-180.
STUART, T., E. ALLEN, S. HEIDMANN y S.
D. SEIWERT. 1997. RNA editing in kinetoplastid protozoa. Microbiol.
and Mol. Bio. Review. 61:105-120.
THOMPSON, R. C. A., I. L. OWEN, I.
PUANA, D. BANKS, T. M. DAVIS and S. A. REID. 2003. Parasites and
biosecurity: the example of Australia. TRENDS in Parasitol. 19
(9):410-416.
VENTURA, R. M., C. S. TAKATA, R. A. M.
S. SILVA., V. L. NUNES, G. F. TAKEDA and M. G. TEXEIRA. 2000.
Molecular and morphological studies of Brazilian Trypanosoma
evansi stocks: the total absence of KDNA in trypanosomes from
both laboratory stocks and naturally infected domestic and wild
mammals. J. of Parasitol. 86(6):1.289-1.298.
|