FONAIAP   DIVULGA  No.  64                                                                                                         Octubre-Diciembre   1999

Nematodos entomopatógenos: II.
Uso en control biológico

Ligia Carolina Rosales, Zoraida Suárez H., Ramón Navas. Investigadores
Víctor Tellechea Técnicos Asociados a la Investigación.
FONAIAP. Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias. 
Departamento de Protección Vegetal. Laboratorio de Nematología.
Apartado 4653, Maracay 2101,. Aragua, e-mail: carosa@telcel.net.ve

Los nematodos entomopatógenos son de reciente uso en la agricultura en comparación con otros métodos de control biológico. Su uso y aplicación en el control de insectos-plaga es poco común, debido, en gran parte, al desconocimiento que se tiene de los mismos. En la primera parte de este trabajo se expusieron las generalidades de los nematodos entomopatógenos referentes a clasificación, ciclo de vida, morfología y cría masiva. Aquí, se presenta la utilización práctica de los mismos, en la lucha contra las plagas que afectan a la agricultura. 

Los insectos susceptibles a ser controlados con nematodos entomopatógenos de la familia Mermithidae son aquellos que pasan un estadio de su ciclo en depósitos de agua (charcos, lagunas, aguas estancadas), especialmente aquellas especies dípteras de importancia, por causar problemas de salud pública. 

Las familias Heterorhabditidae y Steinernematidae son usadas principalmente en cultivos agrícolas en aquellos insectos que poseen un estadio susceptible en el suelo o en la superficie del mismo, como el gorgojo negro del vino: Otiorhynchus sulcatus (Coleóptera: Curculionidae), el gorgojo de la raíz de los cítricos: Pachnaeus litus (Coleóptera: Curculionidae) , el cortador negro: Agrotis ipsilon (Hufnagel) (Lepidóptera: Noctuidae), el cortador de las gramíneas: Papapediasis teterrella (Lepidóptera) y en insectos que ocurren en hábitat crípticos, especialmente las especies taladradoras o perforadoras (K aya, 1993). 

En el caso de los insectos que poseen un estadio susceptible en el suelo, muchas especies de insectos no permiten por sí mismas, ser controladas con nematodos entomopatógenos que les sean aplicados de una manera inundativa. 

Otras especies de insectos pueden estar presentes en una situación donde la especie del nematodo, por sí misma, sea capaz de controlar uno o más insectosplaga. Puede que el insecto no esté en el hábitat del nematodo, que no sea muy susceptible al nematodo o que ocupe un área tan grande que no sea económicamente posible el uso de estos nematodos. 

En el caso de hábitat crípticos, pueden acontecer dos situaciones: primero, que la especie del insecto ocurra en la misma área que el nematodo, pero en diferentes hábitat (por ejemplo, especies que se alimentan de raíces o en la superficie del suelo son susceptibles a los nematodos; una especie que se alimenta del follaje puede no ser efectivamente controlada por el nematodo); segundo, estadios de vida diferentes del mismo insecto, son susceptibles a los nematodos, pero ellos ocurren en hábitat diferentes, así que se necesitan dos especies de nematodos diferentes para controlar cada estadio (por ejemplo, el estadio larval en la superficie del suelo es susceptible a una especie de nematodo y la pupa en el suelo es susceptible a otra). 

De acuerdo con este innovador punto de vista, se han integrado nuevas estrategias de uso de estos nematodos entomopatógenos para emplearlos en el control de plagas, bajo diferentes situaciones. 

Estas estrategias fueron desarrolladas para otros agentes controladores y no eran regularmente usadas con nematodos. Como lo señala Kaya (1993). Estos conceptos incluyen:

1. Desinfección de partes vegetativas de plantas usadas para la propagación. Muchas plantas propagadas vegetativamente, cortando raíces laterales, cormos o esquejes que pueden estar infestadas por el insecto. Los nematodos entomopatógenos pueden ser usados para desinfectar estas partes, particularmente si están infestadas por lepidópteros taladradores, los cuales, por lo general hacen galerías que son fácilmente penetradas por los nematodos. Algunos casos exitosos son las desinfecciones de raíces de pimienta negra, conteniendo Synanthedon tipuliformis (Clerck) (Lepidóptera: Sesiidae) con Steinernema feltiae; igualmente, las estacas de caña de azúcar infestadas por Diatraea saccharalis Fabricius (Lepidóptera: Pyralidae) (Charpentiery Mathes, 1969, citados por K aya, 1993).

 2. Trampas en los cultivos para atraer a los insectos y luego aplicarles los nematodos. En este caso, se aplican los nematodos en cultivos que han sido sembrados previamente para atraer la plaga de otro cultivo; por ejemplo, el maíz se siembra como cultivo trampa en tomate contra Batrocera cucurbítae. En algunos casos, el maíz es primero atacado por Helícoverpa zea Boddy (Lepidóptera: Noctuidae), una plaga del tomate. Aplicando Steínernema carpocapsae al maíz se logró un control de esta plaga. 

3. Trampas o cebos para atraer los insectos a la fuente de los nematodos. Este es un método muy usado con productos químicos. En este caso, se reemplazan los químicos por nematodos entomopatógenos y se transforman en una trampa biológica. Es muy usado contra el gorgojo negro del plátano Cosmopolites sordidus (Schmith , citado por Rosales y Suárez, 1998); asimismo, en edificaciones ha resultado muy promisorio su uso contra cucarachas que son atraídas hacia las trampas. Las almohadillas impregnadas con Steinernema carpocapsae, colocadas en unas trampas cerradas que mantienen la humedad, ejercieron un control similar al de las trampas conteniendo insecticidas con un cebo alimenticio (Appel et al., 1993). 

4. La técnica de "Ios nematodos primero" (antes que los insectos sean detectados). Se basa en el principio de que los nematodos sobreviven por un largo período en el suelo e infectarán a una plaga en el momento que ésta invada el área donde los nematodos han sido colocados. Se usa en el caso de terrenos donde se colocan plántulas jóvenes, alrededor de semilleros o como una barrera en el suelo a plagas que pupan en el mismo. 

5. Incremento de la susceptibilidad de los insectos a los nematodos, mediante estrés. Aquí se incluyen factores ambientales, físicos, químicos y biológicos, los cuales pueden predisponer al insecto a la infección por el nematodo. Es muy común el caso de insectos que han sido debilitados por residuos de insecticidas o por otras enfermedades (bacterias, virus), haciéndolos más susceptibles al ataque de los nematodos. 

6. Activación química de los nematodos. Los nematodos pueden ser activados o incitados a incrementar su comportamiento, mediante el uso de insecticidas o extractos de plantas. Dosis bajas de algunos insecticidas (oxamyl50 ppm; permetrina 200 ppm), incrementan el comportamiento del desplazamiento de los juveniles de Steinernema carpocapsae, comparándolos con los no tratados. Además de ello, matan al hospedero más rápidamente. Esta práctica no ha sido comprobada para los nematodos que se mueven sinuosamente, por lo que no puede resultar efectiva contra nematodos con estrategia de búsqueda activa (Ishibashi and Takii, 1993). 

7. Combinación de una especie de nematodo con otros agentes de control. Cuando se incluyen otras especies de nematodos, plaguicidas químicos y otros controladores biológicos, principalmente hongos y virus, puede incrementarse la eficacia total de un control contra una especie de plaga. El control de Agrotis segetum (Lepidóptera: Noctuidae} era difícil de realizar con oxamyl o con Steinernema carpocapsae. Combinando el químico y el agente biológico se obtuvo de 95 a 100% de mortalidad larval, comparado con 70 a 78% de mortalidad con S. carpocapsae sólo, y 45 a 55% de mortalidad con oxamyl sólo (Ishibashi, 1993). La combinación de nematodos entomopatógenos con otros agentes biológicos, como por ejemplo, el uso del hongo Beauveria bassiana (Bals. Criv.) Vuill y Heterorhabditis bacteriophora, produce una mortalidad mayor que si se usara cada uno por separado (Barbercheck and Kaya, 1991 ). 
La combinación de nematodos y de Bacillus thuringiensis Berlliner (Kaya and Burlando, 1989) también ofrece la posibilidad de controlar diferentes especies en una misma aplicación, ya que la bacteria ataca sobre el suelo (larvas de lepidóptero} y el nematodo a las plagas que habitan el suelo (larvas de coleóptero). Un ejemplo de esta práctica es el uso de la bacteria Bacillus thuringiensis Berliner y Heterorhabditis bacteriophora contra Trichoplusia ni (Hubner} (Lepidóptera: Noctuidae} en las hojas y larvas de Cithocephalo hirta (Coleóptera: Scarabaeidae) en el suelo. Asimismo, se pueden combinar dos especies de nematodos con estrategias de búsqueda iguales. 

8. Control biológico. A nivel mundial algunas empresas los producen comercialmente con gran éxito y son numerosos los casos de control de insectos con liberaciones inoculativas de nematodos entomopatógenos. Entre los más conocidos se mencionan la polilla taladradora de las grosellas Synanthedon tipuliformis (Clerck) (Lepidóptera: Sesiidae), la cual es una plaga importante de grosellas en el mundo, causando hasta 90% de pérdidas en la producción y una reducción de 50% de la vitamina C. Su control se realizaba con aplicaciones de insecticidas como Paratión a los huevos y larvas jóvenes, donde el tiempo de aplicación era mínimo y una pequeña demora en su aplicación disminuía la efectividad del control en 44%. El uso del nematodo Neoaplectana bibionis Bovien, asperjado en suspensión en agua, causó una mortalidad larval de 90%. Algunos nematodos migraron por los túneles e incrementaron la parasitación con el tiempo. El costo fue igual a una aplicación de insecticida, pero sin los problemas secundarios que éstos causan (Miller and Bedding, 1982). 

En Venezuela existe muy poca información sobre nematodos entomopatógenos. Se conoce una cepa de Heterorhabditis, aislada del suelo al sur del Lago de Maracaibo y probada en laboratorio contra la polilla de la papa, Tecia solanivora Povoni (Lepidóptera: Gelechiidae) (Fan and Maggiorani, 1995). Recientemente se realizó un estudio en el estado Aragua y sus alrededores, para detectar la presencia de estos nematodos. 

Como resultado del mismo, se encontraron seis poblaciones provenientes de regiones del estado Aragua. Las mismas, fueron probadas contra el gorgojo negro del plátano, Cosmopolites sordidus (Germar),  obteniéndose resultados bastantes promisorios para su uso en un programa de manejo integrado de esta plaga (Rosales y Suárez, 1998). 

Esta experiencia hace pensar que Venezuela, por sus condiciones naturales, puede ofrecer un potencial en la biodiversidad de estos organismos que debe ser explorado y evaluado contra otras plagas. 

Ventajas y limitantes

 Alves (1986) señala algunas ventajas que poseen estos nematodos parásitos de insectos. Ellas son:

 * Resisten a otros químicos usados en la agricultura, pudiendo ser aprovechados en programas de control integrado. 

* Poseen efecto sinergístico con otros agentes entomopatógenos, pudiendo aumentar la eficiencia y la economía del método. 

* En muchos casos, superan a otros patógenos en los índices de mortalidad que provocan. 

* Poseen buena capacidad de adaptación a nuevos ambientes. 

* Tienen la capacidad de movilizarse en el ambiente y de buscar a su hospedero, si es necesario. 

* No causan daño a las plantas ni a los mamíferos. 

* Muchas veces se reproducen sin la presencia de los machos (hembras partenogenéticas) . 

* Pueden ser aplicados en pastos, por no ser nocivos a los animales de cría. A pesar de los aspectos positivos enunciados anteriormente, algunas especies de estos nematodos tienen un uso restringido. y entre las principales razones para ello tenemos: 

* Dificultad para obtener las cantidades elevadas de poblaciones de nematodos necesarias para el control, dentro de un límite económico aceptable. 

* Aplicaciones de poblaciones de nematodos en condiciones ambientales desfavorables, lo cual conduce a fracasos inesperados o aparentemente inexplicables. 

* La existencia de un mecanismo de defensa por parte del insecto hospedero hacia los nematodos. 

Como puede observarse, las ventajas predominan sobre las limitaciones, ello refuerza la idea de que deben intensificarse los estudios sobre nematodos entomopatógenos en el marco de una agricultura ecológicamente competitiva, sostenible en el tiempo y que ofrezca productos de alta calidad. 

Bibliografía 

Alves, S. 1986. Controle microbiano de insectos. Editora Manole. Sao Paulo, Bra. p. 210-221

Appel, A. G.; Benson, J. M.; Ellemberger. J. M. and Manweiler, S. A. 1993. Laboratory and field evaluations of an entomogenous nematode (Nematoda: Steinernematidae) forgerman cockroach (Dyctioptera: Blatellidae) control. J. Econ. Entom. 86: 777-784. 

Barbercheck, M. and H. K. Kaya. 1991. Competitive interactions between entomopathogenic nematodes and Beauveria bassiana (Deuteromycotina: Hypomycetes) in soilborne larvae of Spodoptera exigua (Lepidoptera: Noctuidae). Envirom. Entomol. 20: 707712. 

Fan, x. and A. Maggiorani. 1995. Uso de nematodos entomopatógenos como una altenativa para control de polilla (Tecia solanivora) en Venezuela. VIII Congreso Latinoamericano de Fitopatología. XIV Congreso Venezolano de Fitopatología. Resúmenes. 22 al 26 octubre de 1995. Mérida, Ven. p. 45.

Ishibashi, N. 1993.lntegrated control of insects pest by Steinernema carpocapsae. In: Nematodes and the biological control of insects pest. R. Bedding; R. Akhurstand H. Haya (eds). Commonwealth Scientific and Industrial Research Organization, East Melboume, Australia. p.105-113. 

Ishibashi, N. and S. Taki.1993. Effects of insecticideson movement, nictation and infectivity of Steinernema carpocapsae. J. Nematol. 25: 204-213. Kaya, H.1993. Contemporaryissues in biologicalcontrol with entomopathogenic nematodes. Food and Fertilizer Technology Center. Taipei, Republic of China on Taiwan. Extension Bulletin N° 375. 13 p.

Kaya. H. and T. M. Burlando. 1989. Development of Steinemema feltiae (Rhabditida: Steinernematidae) in diseased insecthost. J.lnverteb. Pathol. 53: 164168. 

Miller, L.A. and R. A. Bedding. 1982. Field testing of the insect parasitic nematode Neoaplectana bibionis (Nematoda: Steinernematidae) against currantborer moth Synanthedon tipuliformis (Lepidoptera: Sesiidae) in blackcurrants. Entomophaga 27: 109 -114.

Rosales, L. C. y Z. Suárez H. 1998. Nematodos entomopatógenos como posibles agentes de control del gorgojo negro del plátano Cosmopolites sordidils (Germar 1824) (Coleóptera: Curculionidae). Boletín de Entomología Venezolana 13 (2): 125-142